MICROECOLOGY OF THE MONOGENEAN MEXICANA SP. ON THE GILLS OF
ANISOTREMUS SCAPULARIS (TSCHUDI, 1846) (OSTEICHTHYES, HAEMULIDAE) OF THE
MARINE COAST OF LIMA, PERU
MICROECOLOGÍA DEL MONOGENEO MEXICANA SP. EN LAS BRANQUIAS DE
ANISOTREMUS SCAPULARIS (TSCHUDI, 1846) (OSTEICHTHYES, HAEMULIDAE) DE LA
COSTA MARINA DE LIMA, PERÚ
Neotrop. Helminthol., 6(2), 2012
2012 Asociación Peruana de Helmintología e Invertebrados Afines (APHIA)
ISSN: 2218-6425 impreso / ISSN: 1995-1043 on line
ORIGINAL ARTICLE / ARTÍCULO ORIGINAL
1,2 2
José Iannacone & Lorena Alvariño
1Museo de Historia Natural. Facultad de Ciencias Biológicas. Universidad Ricardo Palma. Av. Benavides 5440, Lima 33, Perú.
2Laboratorio de Ecofisiología Animal. Facultad de Ciencias Naturales y Matemática. Universidad Nacional Federico Villarreal. Av. Rio de Chepén, s/n. Bravo
Chico. El Agustino. Lima, Perú.
joseiannacone@gmail.com
277
Abstract
The objective of this research was to evaluate the microecology of the monogenean Mexicana sp., a
gill parasite of Anisotremus scapularis (Tschudi, 1846) (Haemulidae), which included: (1) determine
the selectivity in relation to the prevalence (P) and numerical average abundance (AMN) to right and
left (asymmetry), preference for each of the four gill arches in the host (windshear), sex and size, and
(2) use of five indices of aggregation [dispersion index (DI): Variance (S2) / AMN, Green Index (Ig),
Morisita index (Id), average aggregation Lloyd (m *) and the rate of aggregation patchiness or half of
Lloyd (L)] of Mexicana. Twenty specimens of A. scapularis measuring 17.4 cm to 29 cm were
purchased from fish market, district of Chorrillos, Lima, Peru in November 2011. Statistical package
was used PASSaGE2 (Pattern Analysis, Spatial Statistical and Geographical Exegesis) to determine
the values of the aggregation rates. No significant differences were observed in the P and AMN gills of
Mexicana between right and left, between the gill arches I to IV and between the sexes. P and AMN
were different between the two size ranges of host fish, with a larger P and AMN in fish greater than 25
cm. Regarding the patterns of aggregation, for Mexicana, a contagious distribution relative to its total
amount, asymmetry, wind shear, sex and size of the fish. However, it was noticed that in general the
rates of aggregation of Mexicana were numerically higher for the gill arch III, for females and for fish
less than 25 cm. No relationship was observed between the index of dispersion (ID) on the P and AMN
of the monogenea. Mexicana is a new record for A. scapularis and Peru.
Key words: aggregation - Anisotremus - gills - Mexicana - monogenea - Peru.
Suggested citation: Iannacone, J, & Alvariño, L. 2012. Microecology of the monogenean Mexicana sp. on the gills of
Anisotremus scapularis (Tschudi, 1846) (Osteichthyes, Haemulidae) of the marine coast of Lima, Peru. Neotropical
Helminthology, vol. 6, n°2, pp. 277-285.
Resumen
El objetivo de la presente investigación fue evaluar la microecología del monogeneo Mexicana sp.
parásito de las branquias de Anisotremus scapularis (Haemulidae), lo que incluyó: (1)
determinar la selectividad en relación a la prevalencia (P) y a la abundancia media numérica (AMN) al
lado derecho e izquierdo (asimetría), su preferencia a cada uno de los cuatro arcos branquiales en el
hospedero (gradiente transversal), sexo y talla del hospedero, y (2) emplear cinco índices de
2
agregación [Índice de Dispersión (ID): Varianza (S ) /AMN, Índice de Green (Ig), índice de Morisita
(Id), agregación media de Lloyd (m*) y el índice de Patchiness o de agregación media de Lloyd (L)] de
Mexicana. 20 individuos de A. scapularis con un rango de 17,4 cm a 29 cm fueron adquiridos del
Terminal Pesquero del distrito de Chorrillos, Lima-Perú durante noviembre del 2011. Se usó el
paquete estadístico PASSaGE2 (Pattern Analysis, Spatial Statistical and Geographical Exegesis) para
determinar los valores de los índices agregación. No se observaron diferencias significativas en la P y
la AMN de Mexicana entre las branquias derechas e izquierdas, entre los arcos branquiales I al IV y
entre los sexos. Solo fue observada que la P y la AMN presentó diferencias entre los dos rangos de
tallas del pez hospedero, viéndose una mayor P y AMN en los peces mayores a 25 cm. Con relación a
los patrones de agregación, se observó una distribución contagiosa para Mexicana en relación a su
cantidad total, asimetría, gradiente transversal, sexo y talla del pez. Sin embargo, se notó que en
general los índices de agregación de Mexicana sp. fueron numéricamente más altos para el arco
branquial III, para las hembras y para los peces menores a 25 cm. No se observó relación entre el
índice de dispersión (ID) en relación a la P y a la AMN del monogeneo. Mexicana sp. es un nuevo
registro para A. scapularis y para el Perú.
(Tschudi, 1846)
Palabras clave: agregación - Anisotremus - branquias - Mexicana- monogenea – Perú.
INTRODUCCIÓN
Iannacone & Alvariño
Mexicana sp. in Anisotremus scapularis
La estructura espacial y la coexistencia de las
poblaciones de parásitos es un tema central actual
en la ecología de los parásitos de peces (El Hafidi
et al., 1998; Sasal et al., 1999; Lo & Moran, 2001;
Jeannette et al., 2010; Schwert et al., 2010;
Iannacone et al., 2011). Las branquias representan
uno de los biotopos más estudiados por los
ectoparásitos como los monogeneos y copépodos
de los peces (Turgut et al., 2006; Boungou et al.,
2008), debido a que los macroparásitos muestran
restricción a un lugar específico del pez hospedero
(a uno de los arcos branquiales, lado derecho o
izquierdo, o a una de las áreas del filamento
branquial) (Turgut et al., 2006; Le Roux et al.,
2011). Numerosos factores morfológicos y
fisiológicos de las especies de helmintos actúan en
la selección y restricción de nichos (Janovy et al.,
1991; Oliva & Luque, 1998; Lo & Moran, 2001).
Rubio-Godoy (2008) y Soler-Jiménez & Fajer-
Ávila (2012) indican que esta variación en la
distribución de los helmintos branquiales pudiera
ser una respuesta a: (1) variación en las corrientes
de agua en las branquias; (2) diferencias en el área
entre branquias; (3) agregación de los parásitos
para la reproducción para prevenir la
hibridización; (4) evitamiento de competencia
interespecífica, y (5) migración conducida por la
inmunidad del hospedero. Varios de estos factores
pudieran actuar en forma sinérgica (Soler-Jiménez
& Fajer-Ávila, 2012).
La chita o sargo Anisotremus scapularis
(Haemulidae) es una de las seis especies del
género registrada para el Perú (Chirichigno &
Cornejo, 200 ). Es un pez bento-pelágico
carnívoro que forma grandes cardúmenes en
formaciones rocosas marinas.
Los juveniles son frecuentes en las pozas de marea
y presentan una distribución geográfica entre
Colombia a Chile (Chirichigno & Cornejo, 200 ).
A. scapularis es una especie representativa del
Pacífico Sur, incluyendo las Islas Galápagos
(Edgar et al., 2004). En el Perú, esta especie tiene
importancia en la osteoarqueología en las culturas
preincaicas como la Cultura Moche (Rosello et al.,
(Tschudi,
1846)
1
1
278
2001), y etnobiológica en el Sur del Perú (Pizarro-
Neyra, 2011).
La parasitofauna de A. scapularis registrada para
Galápagos, Perú y Chile ha sido revisada por
Iannacone & Alvariño (2009b). Estos últimos
autores, incluyen algunos patrones en la ecología
parasitaria de dos especies de monogeneos de A.
scapularis, Choricotyle anisotremi Oliva, 1987 y
Neobivagina chita Tantaleán, Morales &
Escalante, 1998. Recientemente Oliva et al. (2009)
describió una especie nueva especie de
Choricotyle en A. scapularis.
El monogeneo Mexicana Caballero & Bravo-
Hollis, 1959 ha sido registrado en varias especies
de peces de la familia Haemulidae, de los géneros
Haemulon y Anisotremus en el Pacífico Norte y el
Atlántico (Luque et al., 1992; Cezar et al., 2012;
Gibson, ). En el Perú, no se ha descrito y no se
han realizado estudios de ecología parasitaria en
este género de monogenea.
Por tal motivo, esta investigación analiza la
microecología del monogeneo Mexicana sp.
(Dactylogyridae) parásito de A. scapularis, y (1)
determina la selectividad en relación a la
abundancia media numérica (AMN) y a la
prevalencia (P) al lado derecho e izquierdo, su
preferencia a cada uno de los cuatro arcos
branquiales, sexo y talla del hospedero y (2)
calcula los índices de agregación para Mexicana
sp.
20 especímenes de A. scapularis fueron
obtenidos en noviembre del 2011 en el Terminal
Pesquero de Chorrillos, Lima, Perú (12°18´S,
76°53´W). Los peces fueron identificados usando
claves taxonómicas dicotómicas a nivel de especie
(Chirichigno & Vélez, 1998).
Se determinó en cada uno de los peces, la
longitud total (LT) (en cm) ± un mm de precisión
y el sexo. Para el análisis los peces fueron
divididos en dos grupos de tallas, cuyo punto de
corte fue los 25 cm. Se usó para la determinación
del sexo la coloración y la estructura
macroscópicas de las gónadas.
En cada hospedero en forma individualizada
2012
fueron evaluadas las branquias para la búsqueda
del monogeneo parásito Mexicana sp.
(Dactylogyridae) bajo microscopio estereoscopio
(Iannacone et al., 2011). Para el análisis de los
arcos branquiales, éstos fueron numerados del I
(externo) al IV (interno) (gradiente transversal)
(Jeannette et al., 2010; Soler-Jimenez & Fajer-
Ávila, 2012). Cada branquia fue colocada
individualmente en una placa de petri con varias
gotas de agua marina filtrada bajo microscopio de
disección. Los monogeneos encontrados fueron
separados, identificados y contados por arco
branquial, y por localización derecha e izquierda
(Rubio-Godoy, 2008; Soler-Jimenez & Fajer-
Ávila, 2012). La identificación taxonómica del
monogeneo Mexicana sp. se realizó usando
literatura especializada, que incluyó las
descripciones del género y especies descritas
(Luque et al., 1992; Cezar et al., 2012).
La terminología para los índices de ecología
parasitaria de prevalencia (P) y abundancia media
numérica (AMN) siguió lo propuesto por Bush et
al. (1997).
Se empleó el paquete estadístico PASSaGE2
(Pattern Analysis Spatial Statistical and
Geographical Exegesis) para determinar en
Mexicana, los valores de los índices de
2
agregación: (1) ID: Varianza (S )/abundancia
media de infección; (2) Id: Índice de Morisita; (3)
Ig: Índice de Green; (4) m* = agregación media de
Lloyd; y (5) L = Índice de Patchiness o de
agregación media de Lloyd (Rosenberg &
Anderson, 2011; Iannacone et al., 2012).
El paquete estadístico IBM-SPSS Statistics ver.
19,0 fue empleado para el cálculo de los índices
estadísticos descriptivos. Se usó a Preacher (2001)
para el cálculo de la prueba de Chi-cuadrado y
obtener la asociación entre la prevalencia de
Mexicana sp. entre el lado derecho e izquierdo
(asimetría), entre los arcos branquiales (gradiente
transversal), entre los sexos y entre los dos grupos
de tallas de peces, y a Soper (2012) para
determinar la diferencias en la AMN de Mexicana
entre los arcos branquiales usando el Análisis de
Varianza, y para calcular la diferencias en la AMN
de Mexicana entre el lado derecho e izquierdo,
entre los sexos y entre los dos grupos de tallas de
peces fue usada la prueba de t de student. Para
determinar las diferencias en el patrón de asimetría
Neotrop. Helminthol., 6(2), 2012
MATERIAL Y MÉTODOS
279
Iannacone & Alvariño
Mexicana sp. in Anisotremus scapularis
(lado branquial derecho e izquierdo) y entre sexos
en el patrón de agregación de Mexicana sp. se
empleó la prueba de t de student para datos
pareados. Finalmente se correlacionó el índice de
dispersión (ID) por arco branquial con la P y la
AMN de Mexicana sp..
La Tabla 1 nos muestra los valores de Prevalencia
(P), de abundancia media numérica (AMN) de
Mexicana sp. y la longitud total promedio de A.
scapularis en la costa marina de Lima, Perú. No se
observaron diferencias significativas en la P de
Mexicana sp. entre las branquias derechas e
izquierdas (asimetría), entre los arcos branquiales I
al IV y entre los sexos (Tabla 1). Solo fue
observada que la P presenta diferencias entre los
dos rangos de tallas del pez hospedero, viéndose
una mayor prevalencia en los peces mayores a 25
cm (Tabla 1). De igual forma no se vieron
diferencias estadísticamente significativas entre la
AMN en concordancia con las branquias derechas
e izquierdas (asimetría), entre los arcos
branquiales I al IV y según el sexo del A.
scapularis. La AMN presentó diferencias entre los
dos rangos de tallas del pez hospedero, viéndose
una mayor AMN en los peces mayores a 25 cm. De
igual forma la Tabla 1 nos indica que la LT nos
mostró diferencias entre los parasitados en las
branquias derechas e izquierdas (asimetría), entre
los arcos branquiales I al IV y entre los sexos.
Con relación a los patrones de agregación en todos
los casos según los cinco índices de agregación
empleados, se observó una distribución contagiosa
o aglomerada para el monogeneo Mexicana sp. en
relación a su cantidad total, lado derecho e
izquierdo (asimetría), arcos branquiales (gradiente
transversal), sexo y los dos grupos de tallas del pez
(Tabla 2). Sin embargo, se notó que en general los
índices de agregación de Mexicana sp. fueron
numéricamente más altos para el arco branquial III,
para las hembras y para los peces menores a 25 cm
(Tabla 2). En relación al patrón de asimetría (lado
branquial derecho e izquierdo) no se vio
diferencias en el patrón de agregación de Mexicana
sp. (t = 0,26; p = 0,66). Tampoco se observó
pareada
diferencias entre sexos en el patrón de agregación
de Mexicana sp. (t = 1,42; p = 0,24). No se
pareada
observó correlación entre el índice de dispersión
(ID) por arco branquial y la P (r = -0,72; p = 0,27) y
la AMN (r = 0,39; p = 0,60).
RESULTADOS
Tabla 1. Prevalencia (P), abundancia media numérica (AMN) de infección branquial de Mexicana sp. y longitud
total promedio de Anisotremus scapularis (Haemulidae) en la costa marina de Lima, Perú. LT = Longitud total.
Localización Número de A.
scapularis % (P) de A.
scapularis AMN Promedio
LT de A.
scapularis
(cm)
Total 17 85 13,15 25,31 ± 2,51
Lado Derecho
14
70
5,45±5,78 25,96 ± 1,75
Lado Izquierdo
16
80
7,70± 6,76 26,04 ± 1,73
X2 (Sig)
2,66 (0,10)
P = 0,30 t (Sig) P = 0,90
Arco Branquial I
14
70
2,65± 3,04 26,06 ± 1,79
Arco Branquial II
16
80
3,50±2,62 26,03 ± 1,67
Arco Branquial III
15
70
4,20±4,56 25,67 ± 1,57
Arco Branquial IV
16
80
2,80±3,10 26,22 ± 1,76
X2 (Sig)
t (Sig)
5,33 (0,15)
F (Sig)
P = 0,45 F (Sig) P = 0,83
Machos
10
83,3
9,66±8,31 25,25 ± 2,62
Hembras
7
87,5
18,37±13,97 25,41 ± 2,49
X2 (Sig)
0,71 (0,40)
t (Sig)
P = 0,09 t (Sig) P = 0,90
LT < 25 cm
3
50
5,16± 7,33 23,4’ ± 1,77
LT ≥ 25 cm
14
100
16,57± 11,35 26,51 ± 1,01
X2 (Sig)
64,02 (0,01)
t (Sig)
P = 0,03 t (Sig) P = 0,0006
Total de parásitos 263
280
Neotrop. Helminthol., 6(2), 2012
Índices de
agregación Total Lado
Derecho Lado
Izquierdo Arco
Branquial I Arco
Branquial II Arco
Branquial III Arco
Branquial IV Machos Hembras
LT < 25 cm
LT ≥ 25 cm
ID 9,97 6,15 5,70 3,50 1,96 4,95 3,44 7,15 10,63 10,40 7,78
Id 1,65 1,90 1,58 1,91 1,26 1,90 1,84 1,58 1,46 2,56 1,38
Ig 0,47 0,27 0,24 0,13 0,05 0,21 0,13 0,55 1,37 1,88 0,52
m* 22,12 10,60 12,40 5,15 4,46 8,15 5,24 15,82 28,00 14,57 23,35
L 1,68 1,94 1,61 1,94 1,27 1,94 1,87 1,63 1,52 2,82 1,40
Tabla 2. Cinco índices de agregación para Mexicana sp. parásito de A. scapularis usando PASSaGE2 (Pattern Analysis Spatial Statistical and Geographical
Exegesis) en la costa marina de Lima, Perú.
2
ID: Varianza (S )/abundancia media de infección. Id: Índice de Morisita. Ig: Índice de Green. m* = agregación media de Lloyd. L = Índice de Patchiness. LT = Longitud total de A. scapularis.
281
Iannacone & Alvariño
Mexicana sp. in Anisotremus scapularis
No se observaron diferencias significativas en la P
y AMN de Mexicana sp. entre las branquias
derechas e izquierdas (asimetría), entre los arcos
branquiales y entre los sexos de A. scapularis. Se
ha registrado que la distribución de los
monogeneos es selectiva para elegir su sitio de
adherencia (Janovy et al., 1991; Lo & Morand,
2011; Le Roux et al., 2011). Varios autores no han
encontrado asimetría en el número total de
monogeneos en relación al lado del hospedero (El-
Naggar & Reda, 2003; Turgut et al., 2006;
Jeannette et al., 2010), similar a lo observado en la
presente investigación. En relación a la preferencia
a un determinado arco branquial, algunos autores
han visto preferencias de los monogeneos a los
arcos medio (II y III) atribuyendo las diferencias a
los mayores flujos de agua en el microhabitat
branquial II y III que crea condiciones adecuadas
para el asentamiento de los parásitos (Özer &
Öztürk, 2005; Turgut et al., 2006; Jeannette et al.,
2010; Le Roux et al., 2011; Soler-Jimenez & Fajer-
Ávila, 2012). Otros autores han observado
preferencias de los monogeneos al primer arco
branquial que es el considerado de mayor tamaño
(El-Hafidi et al., 1998; El-Naggar & Reda, 2003;
Mala-Maria & Aioanei, 2008; Rubio-Godoy,
2008; Iannacone & Alvariño, 2009a) y al cuarto
arco branquial (Oliva & Luque, 1998; Turgut et al.,
2006; Schwerdt et al., 2010). En el presente
estudio no se observaron diferencias en la P y la
AMN de Mexicana sp. en relación a los arcos
branquiales. En relación a la preferencia de los
monogeneos a un determinado sexo del hospedero,
los resultados en la literatura son bastante variables
(Özer & Öztürk, 2005).
La P y la AMN presentaron diferencias entre los
dos rangos de tallas del pez hospedero, viéndose
una mayor P y AMN en los peces mayores a 25 cm.
Los monogeneos especialistas parasitan a
hospederos de mayor tamaño que los generalistas
(Sasal et al., 1999). Mexicana sp. es un monogeneo
específico de A. scapularis y se ha observado una
mayor P y AMN en los peces de mayores tallas. Se
h a e n c o n t r a d o q u e e l m o n o g e n e o
Protoancylodiscoides mansourensis El-Naggar,
1987 presentó preferencia a los hospederos más
grandes (El-Naggar & Reda, 2003). Dactylogyrus
cornu Linstow, 1978 se presenta en los peces
hospederos de mayor talla (Özer & Öztürk, 2005).
DISCUSIÓN El monogeneo Cichlidogyrus philander
se observó correlacionado positivamente con
la longitud total del pez hospedero (Le Roux et al.,
2011). Sin embargo, otros autores han encontrado
que el tamaño del hospedero no tiene relación con
el parasitismo por monogeneos (Boungou et al.,
2008; Silva & Tavares-Dias, 2012).
En general los índices de agregación de Mexicana
sp. fueron numéricamente más altos para el arco
branquial III, para las hembras y para los peces
menores a 25 cm. No se observó relación entre el
índice de dispersión (ID) por arco branquial y la P y
la AMN de Mexicana sp. Numerosos autores han
observado que el patrón de agregación es el común
en varias especies de monogeneos parásitos de
peces (Abdel-Aal & Soliman, 2004; Costa et al.,
2007; Raeymaekers et al., 2008; Soler-Jimenez &
Fajer-Ávila, 2012). Simková et al. (2001) observó
para Dactylogyrus que el primer arco branquial de
Rutilus rutilus L. presentó la mayor agregación y
una mayor intensidad de infección parasitaria.
Bagge et al. (2005) han encontrado que la
agregación de Dactylogyrus en Carasssius
carassius disminuye con el
aumento de la abundancia, lo cual soportaría la
hipótesis que una menor agregación se necesitaría
para asegurar un éxito reproductivo. El grado de
agregación de Dactylogyrus vaginulatus Tchang &
Niu, 1966 disminuye con el incremento de la
prevalencia y AMN en Hypophthalmichthys
molitrix Valenciennes, 1844 (Qin et al., 2000). En
Discocotyle sagittata (Leuckart, 1842) Diesing,
1850 la sobredispersión aumenta cuando la
prevalencia y abundancia media incrementa en
Oncorhynchus mykiss Walbaum, 1792 (Rubio-
Godoy & Tinsley, 2008). En este trabajo no se
observó correlación entre la agregación y la P y
AMN del monogeneo Mexicana sp. Esta especie
de monogeneo es el primer registro para el Perú y
para A. scapularis.
Douellou
1993
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*Author for correspondence/ Autor para
correspondencia:
José Iannacone
Laboratorio de Invertebrados- Museo de Historia
Natural. Facultad de Ciencias Biológicas.
Universidad Ricardo Palma. Av. Benavides 5440,
Lima 33, Perú.
Laboratorio de Ecofisiología Animal. Facultad de
Ciencias Naturales y Matemática. Universidad
Nacional Federico Villarreal. Av. Rio de Chepén,
s/n. Bravo Chico. El Agustino. Lima, Perú.
E-mail/correo electrónico:
joseiannacone@gmail.com
Received August 30, 2012.
Accepted December 22, 2012.
285
