PREVALENCE OF INTESTINAL PARASITES IN FOOD HANDLERS TREATED IN THE
MUNICIPALITY OF LIMA, PERU
PREVALENCIA DEL PARASITISMO INTESTINAL EN MANIPULADORES DE ALIMENTOS
ATENDIDOS EN LA MUNICIPALIDAD DE LIMA METROPOLITANA, PERÚ
Neotrop. Helminthol., 6(2), 2012
2012 Asociación Peruana de Helmintología e Invertebrados Afines (APHIA)
ISSN: 2218-6425 impreso / ISSN: 1995-1043 on line
ORIGINAL ARTICLE / ARTÍCULO ORIGINAL
1 1,2,3
Wignard Villegas , José Iannacone 4 5
Elsa Oré & Luz Bazán
1Laboratorio de Ecofisiología Animal (LEFA). Facultad de Ciencias Naturales y Matemática. Universidad Nacional Federico Villarreal. Av. Rio de Chepén, s/n.
Bravo Chico. El Agustino. Lima, Perú.
2Laboratorio de Invertebrados - Museo de Historia Natural. Facultad de Ciencias Biológicas. Universidad Ricardo Palma. Av. Benavides 5440, Lima 33, Perú.
3 joseiannacone@gmail.com
4 Instituto Nacional de Salud del Niño, Lima, Perú.
5 Subgerencia Sanidad - Municipalidad de Lima Metropolitana, Lima, Perú.
255
Suggested citation: Villegas, W & Iannacone, J. 2012. Prevalence of intestinal parasites in food handlers treated in the
Municipality of Lima, Peru. Neotropical Helminthology, vol. 6, n°2, pp. 255-270.
Abstract
The aim of this study was to determine the prevalence of intestinal parasites in food handlers that
attended the Metropolitan Municipality of Lima, Peru. A total of 217 stool samples were examined
between July and August, 2011. Direct methods were used with Lugol, or centrifugation technique
Ritchie formalin-ethyl acetate as concentration method and Ziehl-Neelsen modified for detection of
coccidia. Of the total sample, 107 (49.3%) were males and 110 (50.7%) were females. The average age
of the study population was 26.78 years-old. The overall prevalence of parasites was 71.89%. There
was no statistically significant differences in the prevalence of parasitism in terms of gender and age of
the study population. The higher prevalence of intestinal parasites was found in the age group of 18-27
years (46.1%). The most prevalent species of protozoa were: Blastocystis hominis (55.8%),
Entamoeba coli (30.9%), Endolimax nana (20.7%), Chilomastix mesnili (5.5%) and Giardia
intestinalis (5.1%). The helminths found were: Hymenolepis nana (3.7%), Necator
americanus/Ancylostoma duodenale (2.3%), Strongyloides stercoralis (1.8%), Trichuris trichiura
(1.4%), Diphyllobothrium sp. (0.5%), Enterobius vermicularis (0.5%) and Trichostrongylus sp.
(0.5%). Monoparasitism predominated (33.64%) and between parasitic associations, biparasitism
was more frequent (21.2%). The beta diversity index of similarity Kulczynski -1 showed that the
protozoa are more related to each other and likewise each other helminths. Ritchie technique showed
higher efficiency than the direct method in the diagnosis of protozoan cysts.
Keywords: food handlers - helminthes - Intestinal parasitism - prevalence - protozoa.
Villegas & Iannacone
Prevalence of intestinal parasites in food handlers of Peru
Las infecciones por parásitos intestinales son de
alta importancia para la Salud Pública por su alta
prevalencia, su distribución prácticamente
mundial y sus efectos, tanto sobre el estado de
nutrición como sobre la inmunidad de las
poblaciones en zonas tropicales y subtropicales
(OMS, 1981; Nolla & Cantos, 2005; Iannacone et
al., 2006; Pereira et al., 2010; Casquina &
Martínez, 2011; Martínez et al., 2011).
Entre los nueve protozoos comunes en el intestino
del hombre, solo tres se consideran tanto
patógenos como comunes [Entamoeba histolytica
(F.A. Losch, 1875), Giardia intestinalis ((Lambl,
1859) Kofoid & Christiansen, 1915 y Balantidium
coli (Malmstein, 1857)]. En casos individuales,
aún estos con frecuencia no producen
enfermedades perceptibles (OMS, 1981). Según la
Organización Mundial de la Salud (OMS), estas
infecciones se sitúan dentro de las diez primeras
causas de muerte en países en vías de desarrollo
(OPS/OMS, 1998; Nolla & Cantos, 2005).
En el Perú, se estima que una de cada tres personas
es portador de una o más especies de parásitos en el
intestino (Botero, 1981; Rigol, 1990; Duque et al.,
1994; Náquira, 1997). El método parasitológico
empleado rutinariamente en los centros de salud y
hospitales para descartar la infección por parásitos
intestinales es el examen directo con lugol de heces
(Terashima et al., 2009; Pascual et al., 2010). Otra
de las maneras de diagnosticar las parasitosis
intestinales, es mediante la aplicación de técnicas
coproparasitológicas de enriquecimiento
(sedimentación y flotación), que permiten
concentrar huevos, quistes y larvas en un menor
volumen de materia fecal para determinar su
presencia e identificarlos correctamente (Navone
et al., 2005). En general, las técnicas de
concentración utilizadas con mayor frecuencia son
la sedimentación y flotación. El método de
concentración por sedimentación con formol-éter
es el procedimiento más utilizado para concentrar
quistes de protozoos, huevos y larvas de helmintos,
y es más eficiente que los métodos de flotación
(Pajuelo et al., 2006).
INTRODUCCIÓN
Resumen
El objetivo del presente trabajo fue determinar la prevalencia del parasitismo intestinal en
manipuladores de alimentos atendidos en la Municipalidad de Lima Metropolitana, Perú. Entre julio y
agosto del 2011 se examinaron 217 muestras de heces. Se emplearon los métodos Directo con Lugol,
Técnica de Ritchie o centrifugación con formol-acetato de etilo como método de concentración y la
coloración de Ziehl-Neelsen modificada para la detección de coccidios. Del total de muestras, 107
(49,3%) eran del sexo masculino y 110 (50,7%) del sexo femenino. La edad promedio de la población
estudiada fue de 26,78 años. La prevalencia total del parasitismo intestinal fue de 71,89%, no
encontrándose diferencias estadísticamente significativas en la prevalencia del parasitismo en cuanto
al género y edad de la población estudiada. La mayor prevalencia del parasitismo intestinal se
encontró en el grupo de edad de 18 a 27 años (46,1%). Las especies de protozoos más prevalentes
fueron: Blastocystis hominis (55,8%), Entamoeba coli (30,9%), Endolimax nana (20,7%),
Chilomastix mesnili (5,5%) y Giardia intestinalis (5,1%). Los helmintos encontrados fueron:
Hymenolepis nana (3,7%), Necator americanus/Ancylostoma duodenale (2,3%), Strongyloides
stercoralis (1,8%), Trichuris trichiura (1,4%), Diphyllobothrium sp. (0,5%), Enterobius vermicularis
(0,5%) y Trichostrongylus sp. (0,5%). Predominó el monoparasitismo (33,64%) y en las asociaciones
parasitarias fue más frecuente el biparasitismo (21,2%). El índice de diversidad beta de similaridad de
Kulczynski-1 mostró que los protozoos están más asociados entre sí y de igual manera los helmintos
entre sí. La técnica de Ritchie mostró mayor eficiencia que el método directo en el diagnóstico de
quistes de protozoos.
Palabras claves: helmintos - manipulador de alimentos - parasitismo intestinal - prevalencia – protozoos.
256
La transmisión de parásitos intestinales
usualmente ocurre por medio del agua, alimentos o
manos contaminadas con residuos fecales (Cortes
et al., 2008; Takizawa et al., 2009; Wakid et al.,
2009; Wingert & Araujo, 2009). Uno de los
factores más importantes de riesgo de
contaminación de los alimentos son los
manipuladores de alimentos, los cuales pueden ser
portadores asintomáticos de enfermedades,
permitiendo la contaminación de los alimentos
desde la fase inicial como en la obtención de
materias primas, en la preparación y cocción, hasta
la fase final en la presentación del producto
(Rincón et al., 2009; Winger & Araujo, 2009;
Ifeadike et al., 2012; Kamau et al., 2012).
Los manipuladores de alimentos pueden transmitir
enfermedades, tanto por los hábitos inadecuados
de higiene personal, o por ser portadores de
microorganismos patogénicos (Murga-Gutierrez,
1995; Nolla & Cantos, 2005; Andargie et al., 2008;
Capuano et al., 2008; Dagnew et al., 2012;
Ifeadike et al., 2012).
El presente estudio investiga la prevalencia del
parasitismo intestinal en manipuladores de
alimentos atendidos en la Municipalidad de Lima
Metropolitana, Perú.
Población
Constó de manipuladores de alimentos que
tramitaron el carné de Sanidad en los Laboratorios
de la Subgerencia de Sanidad de la Municipalidad
de Lima Metropolitana, Perú. El estudio se realizó
entre los meses de julio y agosto del 2011, en un
tamaño muestral de 217 muestras de heces, el cual
fue calculado en base a una prevalencia de
parasitismo esperada de 70%, que fue tomada del
promedio de prevalencias del parasitismo
intestinal de estudios anteriores en el Perú. Con un
nivel de confianza de 95% y una precisión o error
admitido de 10% (Hidalgo et al., 2000; Juscamaita
& Ango, 2000; Mallma et al., 2000; Pareja &
Zamora, 2000; Romero et al., 2000a,b; Rosales et
al., 2000; Santa Cruz et al., 2000; Marcos et al.,
2002; Marcos et al., 2003; Huiza et al., 2004;
Cabrera et al., 2005; Yampufé et al., 2005;
Iannacone et al., 2006; Iannacone & Alvariño,
2007).
Examen coproparasitológico
Las muestras de heces fueron recogidas en frascos
de plástico de primer uso. El recojo de las muestras
se realizó de forma aleatoria, hasta cumplir con el
tamaño de muestra mínimo requerido en un
número aproximado de 10 a 15 muestras por día.
Todas las muestras fueron transportadas en un
enfriador de plástico hasta el Laboratorio (LEFA,
Laboratorio de Ecofisiología Animal de la
Universidad Nacional Federico Villarreal) en
donde se procesaron mediante el método directo
con lugol (Botero & Restrepo, 1998). Al mismo
tiempo se realizó un frotis de cada una de las
muestras en una lámina portaobjetos para su
posterior coloración de Ziehl-Neelsen modificado
de semi-ácido resistencia o de Kinyoun para la
detección de coccidios enteroparásitos
oportunistas emergentes como Cryptosporidium
sp. (Salvatella et al., 1996).
Luego se tomó aproximadamente 2 g de la muestra
de heces para su procesamiento mediante la
técnica de Ritchie o centrifugación con formol-
acetato de etilo, para concentrar los elementos
parasitarios (Salvatella et al., 1996). El producto
resultante de este procedimiento se preservó con
formol al 10% en viales eppendorf de 1,5 mL. El
resto de las muestras de heces se preservó con
formol al 10% en sus propios envases. Para su
lectura se usó un microscopio Nikon Y-THR
JAPAN del INSN (Instituto Nacional de Salud del
Niño).
Diseño Estadístico
Para la descripción de las frecuencias se
elaboraron tablas y figuras con el programa
Microsoft Excel 2007. Se determinaron los
estadísticos descriptivos e inferenciales mediante
el programa estadístico SPSS versión 16,0. Se
analizó mediante el χ2 la relación entre los grupos
etarios y de género con la prevalencia del
parasitismo intestinal. Se comparó mediante el χ2
la prevalencia para cada especie parásita y el
parasitismo total entre el método directo de
diagnóstico versus la técnica de Ritchie. Se
determinó la asociación de diversidad beta de
similaridad mediante el índice de Kulczynski-1
(IK-1) en el parasitismo intestinal en
manipuladores de alimentos y se realizó una
viculación entre grupos de las especies parásitas
mediante un dendrograma.
Neotrop. Helminthol., 6(2), 2012
MATERIALES Y MÉTODOS
257
Población
Durante los meses de julio y agosto del 2011 se
recolectaron 217 muestras de heces de
manipuladores de alimentos que se atendieron en
la Subgerencia de Sanidad de la Municipalidad de
Lima Metropolitana, Perú. Las muestras del sexo
masculino fueron similares a la del femenino. La
edad promedio de la población estudiada fue de
26,78 ± 8,51 años (18 - 58) años. Dentro de los
grupos etarios, la mayoría de las personas tuvieron
entre 18 a 27 años de edad (Tabla 1).
Examen coproparasitológico
Se analizaron las muestras por tres métodos
diferentes (examen directo con lugol, técnica de
Ritchie y coloración de Ziehl-Neelsen
modificada), de las cuales 156 (71,89%)
presentaron una o más especies de enteroparásitos,
y 61 (28,11%) muestras resultaron negativos a
algún enteroparásito. Las especies de protozoos y
helmintos identificados en las muestras
coprológicas son señaladas en la Tabla 2.
Dentro de la población estudiada el
monoparasitismo es el más predominante
(33,64%), el biparasitismo fue el más frecuente de
las asociaciones parasitarias con 21,2%, el
triparasitismo se muestra con 13,36% y el
poliparasitismo con 3,69%.
Los parásitos predominantes dentro del
monoparasitismo fueron: Blastocystis hominis
(Swayne & Brittan, 1849) Brumpt, 1912 y
Entamoeba coli (Grassi, 1879). Dentro de las
asociaciones parasitarias los más frecuentes
fueron: B. hominis/E. coli, B. hominis/Endolimax
Villegas & Iannacone
Prevalence of intestinal parasites in food handlers of Peru
Tabla 1. Distribución de manipuladores de alimentos según grupo etario y género atendidos en la Municipalidad de
Lima Metropolitana, Perú, 2011.
Masculino Femenino Total
Grupo
Etario (años)
N°
%
N° %
N° %
18 a 27 75
34,6
59 27,2
134 61,8
28 a 37 23
10,6
35 16,1
58 26,7
38 a más 9
4,1
16 7,4
25 11,5
Total 107 49,3 110 50,7 217 100,0
Tabla 2. Prevalencia de especies de protozoos y helmintos enteroparásitos en manipuladores de alimentos atendidos
en la Municipalidad de Lima Metropolitana, Perú, 2011.
Especies de enteroparásitos Frecuencia Prevalencia
(%)
Protozoos:
Blastocystis hominis 121 55,8
Entamoeba coli
67
30,9
Endolimax nana
45 20,7
Chilomastix mesnili
12 5,5
Giardia intestinalis
11 5,1
Iodamoeba büstchlii
4 1,8
Enteromonas hominis
3 1,4
Trichomonas hominis
1 0,5
Helmintos:
Hymenolepis nana
8 3,7
Necator americanus/Ancylostoma duodenale
5 2,3
Strongyloides stercoralis
4 1,8
Trichuris trichiura 3 1,4
Diphyllobothrium sp. 1 0,5
Enterobius vermicularis 1 0,5
Trichostrongylus sp. 1 0,5
RESULTADOS
258
nana (Wenyon & O'connor, 1917) y B. hominis/E.
coli/E. nana (Tabla 3). Dentro del poliparasitismo
solo una muestra presentó hasta seis parásitos: B.
hominis, G. intestinalis, Necator americanus
Duret, 1980 /Ancylostoma duodenale Dubini,
1843, Strongyloides stercoralis Bavay, 1876,
Trichuris trichiura (Linnaeus, 1771) y
Trichostrongylus sp. Con cinco parásitos no se
encontró ninguna muestra (Tabla 3).
La prevalencia de protozoos en las muestras
analizadas por el método directo y la técnica de
Ritchie o centrifugación con formol-acetato de
etilo, se mostro muy superior a la prevalencia de
helmintos, con 68,7% y 7,4% respectivamente. La
prevalencia de protozoos con el método directo fue
ligeramente superior a la técnica de Ritchie (χ2 =
3,72; p = 0,049). En este caso la técnica de Ritchie
fue más eficiente que el método directo con lugol
(Figura 1). La prevalencia de protozoos entre
técnicas cambia notoriamente cuando se retira a B.
hominis de los cálculos (χ2 = 1,28; p = 0,25). La
prevalencia de helmintos con el método directo fue
igual a la técnica de Ritchie (χ2 = 0,28; p = 0,59).
Neotrop. Helminthol., 6(2), 2012
Tabla 3. Prevalencia de infección parasitaria múltiple en manipuladores de alimentos atendidos en la Municipalidad
de Lima Metropolitana, Perú, 2011.
Asociación Parasitaria
N° %
B. hominis + E. coli
19 8,75
B. hominis + E. nana
15 6,91
B. hominis + C. mesnili
2 0,92
B. hominis, G. intestinalis
2 0,92
E. coli + H. nana
1 0,46
E. coli + E. nana
4 1,84
E. coli + C. mesnili
1 0,46
E. coli + N. americanus/A. duodenale
1 0,46
G. intestinalis + E. hominis
1 0,46
B. hominis + E. coli + E. nana
14 6,45
B. hominis + E. coli + C. mesnili
3 1,38
B. hominis + E. coli + G. intestinalis
3 1,38
B. hominis + E. coli + I. büstchlii
2 0,92
B. hominis + E. coli + N. americanus/A. duodenale
1 0,46
B. hominis + E. nana + G. intestinalis
1 0,46
E. coli + E. nana + C. mesnili
1 0,46
E. coli + E. nana + E. hominis
1 0,46
E. coli + E. nana + S. stercoralis
1 0,46
E. coli + E. nana + T. trichiura
1 0,46
H. nana + N. americanus/A. duodenale + S. stercoralis
1 0,46
B. hominis + E. coli + E. nana + I. büstchlii
1 0,46
B. hominis + E. coli + E. nana + E. vermicularis
1 0,46
B. hominis + E. coli + C. mesnili + G. intestinalis
1 0,46
B. hominis + E. coli + H. nana + Dyphillobothrium sp.
1 0,46
B. hominis + E. nana + C. mesnili + G. intestinalis 1 0,46
B. hominis + E. nana + H. nana + N. americanus/A. duodenale 1 0,46
B. hominis + C. mesnili + G. intestinalis + E. hominis 1 0,46
B. hominis + G. intestinalis + N. americanus/A. duodenale +
S. stercoralis + T. trichiura + Trichostrongylus sp. 1 0,46
259
Villegas & Iannacone
Prevalence of intestinal parasites in food handlers of Peru
No se encontraron diferencias estadísticamente
significativas en la prevalencia del parasitismo en
cuanto al género de la población estudiada,
resultando las mujeres y los hombres igualmente
parasitados (Tabla 4).
En cuanto al grupo etario, el mayor parasitismo
numéricamente, se encontró entre 18 a 27 años de
edad (74,6%); sin embargo, el análisis de χ2
demostró que estas diferencias no son
estadísticamente significativas (Tabla 5).
Para el diagnóstico de B. hominis, el método
directo se mostró superior a la técnica de
sedimentación, siendo estas diferencias
estadísticamente significativas (Tabla 6). La
técnica de sedimentación mostró ser más eficiente
en la recuperación de E. coli, E. nana y C. mesnili
con diferencias estadísticamente significativas. En
tanto que G. intestinalis fue diagnosticado en igual
porcentaje entre ambos métodos (Tabla 6). Las
diferencias no fueron estadísticamente
significativas entre el método directo y la técnica
de sedimentación para Hymenolepis nana Siebold,
1852, N. americanus/A. duodenale, T. trichiura y
Trichostrongylus sp. (Tabla 6).
B. hominis
Figura 1. Prevalencia de protozoos y helmintos mediante el método directo y el método de concentración en manipuladores de
alimentos atendidos en la Municipalidad de Lima Metropolitana, Perú, 2011.
Tabla 4. Prevalencia del parasitismo intestinal según género de manipuladores de alimentos atendidos en la
Municipalidad de Lima Metropolitana, Perú, 2011.
Masculino
Femenino Total
Género N°
%
N°
% N° %
No Parasitados 30 28,0 31 28,2 61 28,1
Parasitados
77
72,0
79
71,8% 156 71,9
Total 107 100 110 100 217 100
χ2 = 0,001. p = 0,98.
260
Neotrop. Helminthol., 6(2), 2012
Tabla 5. Prevalencia del parasitismo intestinal según grupos de edad de manipuladores de alimentos atendidos en la
Municipalidad de Lima Metropolitana, Perú, 2011.
18 a 27
28 a 37 38 a más total
Grupo etario
n°
%
n° % n° %
n°
%
No Parasitado
34
25,4 17 29,3 10 40,0
61
28,1
Parasitado 100 74,6 41 70,7 15 60,0 156 71,9
Total 134 100 58 100 25 100 217 100
χ2 = 2,287. p = 0,31.
Tabla 6. Frecuencia del parasitismo intestinal mediante el método directo con lugol y la técnica de Ritchie en
manipuladores de alimentos atendidos en la municipalidad de Lima Metropolitana, Perú, 2011.
Especie Directo Ritchie Valor P
N° % N° %
Protozoos
Blastocystis hominis 121 55,8 56 25,8 <0,000
Entamoeba coli
48
22,1
66
30,4
<0,000
Endolimax nana
35 16,1 46 21,2
<0,001
Chilomastix mesnili
7
03,2 12 05,5
<0,025
Giardia intestinalis
11 05,1 11 05,1
1,000
Iodamoeba büstchlii
4
01,8 4 01,8
1,000
Enteromonas hominis
2
00,9 3 01,4
0,317
Trichomonas hominis
1
00,5 0 00,0
0,317
Helmintos
Hymenolepis nana
6
02,8 8 03,7
0,157
N. americanus/A. duodenale
2
00,9 5 02,3
0,083
Strongyloides stercoralis
4
01,8 4 01,8
1,000
Trichuris trichiura
0
00,0 3 01,4
0,083
Dyphillobothrium sp.
1
00,5
1
00,5
1,000
Enterobius vermicularis 1 00,5 1 00,5 0,317
Trichostrongylus sp. 0 00,0 1 00,5 0,317
Se determinó la asociación de similaridad
mediante el índice de diversidad beta de
similaridad de Kulczynski-1 (IK-1) para detectar
la asociación entre las parasitosis. Se observó en
los resultados que los protozoos presentaron
mayor asociación entre sí, dentro de los cuales
destacan: B. hominis y E. coli (IK-1=47,9%), B.
hominis y E. nana (IK-1=34,7%), E. coli y E. nana
(IK-1=37,5%), G. intestinalis y Enteromonas
hominis da Fonseca, 1915 (IK-1=20%), G.
intestinalis y Chilomastix mesnili Wenyon, 1910
(IK-1=17,6%). Iodamoeba büstchlii (Prowazek,
1912) Dobell, 1919 presentó muy baja asociación
de similaridad y T. hominis no presentó alguna
asociación de similaridad significativa. Los
helmintos también estuvieron más relacionados
entre sí, entre estas asociaciones resaltan: T.
trichiura y Trichostrongylus sp. (IK-1=50%), N.
americanus/A. duodenale y S. stercoralis (IK-
1=40%), S. stercoralis y Trichostrongylus sp. (IK-
1=33,3%), N. americanus/A. duodenale y
Trichostrongylus sp. (IK-1=25%), N.
americanus/A.duodenale y Hymenolepis nana
(IK-1=22,2%), S. stercoralis y T. trichiura (IK-
1=20%), N. americanus/A. duodenale y T.
trichiura (IK-1=16,7%), H. nana y
Diphyllobothrium sp. (IK-1=14,3%), H. nana y S.
stercoralis (IK-1=10%). G. intestinalis fue el
261
único protozoo que presento bajas asociaciones
con los siguientes helmintos: Trichostrongylus sp.
(IK-1=10%), T. trichiura (IK-1=8,3%), S.
stercoralis (IK-1=7,7%) y N. americanus/A.
duodenale (IK-1=7,1%). E. vermicularis fue el
único helminto que presentó muy baja asociación
de similaridad con: B. hominis (IK-1=0,8%), E.
coli (IK-1=1,5%) y E. nana (IK-1=2,3%) y no
estuvo relacionado con ningún otro helminto
(Figura 2).
Villegas & Iannacone
Prevalence of intestinal parasites in food handlers of Peru
Figura 2. Dendrograma mediante el índice de diversidad beta de similaridad de Kulczynski-1 (ik-1). Las líneas punteadas
formando círculos indican asociación entre las especies parásitas.
I. büstchlii
(%)
262
La mayoría de las bebidas y alimentos
consumidos, especialmente aquellos que se
consumen crudos, se ven expuestos a
contaminación por las condiciones ambientales de
los establecimientos, la deficiente calidad del agua
y por ser preparados por personas que carecen, en
su mayoría, de la capacitación adecuada para
preparar y manipular alimentos (Costa-Cruz et al.,
1995; OPS/OMS, 1997; Lourenco et al., 2004;
Andargie et al., 2008; FAO, 2009; Kamau et al.,
2012; Saki et al., 2012).
En el presente estudio se detectó una prevalencia
de 71,89% de parasitismo intestinal en
manipuladores de alimentos. Estudios similares
muestran prevalencias mucho menores que las
encontradas en este estudio. Costa-Cruz et al.
(1995) indicó un 47,1 % de parasitismo en
manipuladores de alimentos de Uberlandia, Minas
Gerais, Brasil. Lourenço et al. (2004) en 70
manipuladores de alimentos encontró un 17,1% de
parasitismo intestinal en Rio de Janeiro, Brasil.
Nolla & Cantos (2005) en 238 manipuladores de
alimentos de Santa Catarina, Brasil, observaron
un 42,85% de parasitismo. En el municipio de
Riberão Preto – SP, Brasil, Capuano et al. (2008)
en 429 manipuladores de alimentos, encontraron
una prevalencia de parasitismo intestinal de
33,1%. En Nicaragua, Cortés et al. (2008) hallaron
una prevalencia de 38% de parasitismo intestinal
en manipuladores de alimentos ubicados en los
recintos de una Universidad. En el estado de Zulia,
Venezuela, Freites et al. (2009) encontraron una
prevalencia de parasitismo intestinal de 48,7% en
119 manipuladores de alimentos. En Cuba, Gómez
et al. (1999) en 231 manipuladores de alimentos,
detectaron 68 parasitados (29,4%). En 766
manipuladores de alimentos de cinco ciudades
Colombianas, Rincón et al. (2009) encontraron
54,3% de parasitismo intestinal. En 60
manipuladores de alimentos de Escuelas Públicas
en Patos, Minas Gerais, Brasil halló 21,7% de
casos positivos (Silva et al., 2009). Takizawa et al.
(2009) en 343 manipuladores de alimentos
mostraron un 38,2% de parasitismo. En cambio,
Muñoz et al. (2006) hallaron que 95
manipuladores de alimentos fueron positivos a
diferentes protozoos, equivalente a una
prevalencia de 89,6%, lo que indica un elevado
índice de contaminación fecal.
En cuanto a la distribución por sexo, tanto el
masculino como el femenino estuvieron
igualmente parasitados. Este resultado es similar a
otros estudios realizados (Urdaneta et al., 1999;
Rivero et al., 2000; Requena et al., 2003; Devera et
al., 2006; Salomon et al., 2007). Esto indicaría que
la exposición a estos parásitos es semejante,
porque los hábitos alimenticios y las
oportunidades de infección son similares en ambos
sexos (Iannacone & Alvariño, 2007). Sin embargo,
algunos estudios señalan un mayor parasitismo en
relación con el sexo masculino (Takizawa et al.,
2009).
En cuanto a los grupos de edades, predominó el
parasitismo intestinal en el grupo de adultos de 18 a
27 años de edad (46,1%), disminuyendo la
prevalencia conforme aumenta la edad. Este
resultado es similar a lo encontrado en otras
investigaciones (Requena et al., 2003; Muñoz et
al., 2006). Freites et al. (2009) no encontraron
diferencias en cuanto a la distribución del
parasitismo por edades en manipuladores de
alimentos del estado de Zulia, Venezuela. De igual
forma, Devera et al. (2003) no observaron
diferencias estadísticamente significativas en
cuanto a la prevalencia del parasitismo según
grupos etarios.
Blastocystis hominis fue la especie más prevalente
en este estudio, se presentó en un 55,8%. Su
prevalencia va estrechamente ligada a malas
condiciones de saneamiento básico, hacinamiento
y malnutrición. Posiblemente la ruta sea fecal-oral,
a través de ingestión de agua y comida
contaminada. La prevalencia mundial de
Blastocystis varía en márgenes muy amplios y
oscila entre 0,3% y 54% (Boreham et al., 1993;
Noureldin et al., 1999; Licea et al., 2003; Khan &
Alkhalife, 2005; Velarde et al., 2006; Takizawa et
al., 2009). Rincón et al. (2009) registraron 1,4% de
B. hominis y Muñoz et al. (2006) en vendedores de
alimentos de los mercados públicos de la ciudad de
la Paz, Bolivia, hallaron una prevalencia de 80,2%.
Otros estudios realizados en manipuladores de
alimentos indican una prevalencia del 38,7%
(Freites et al., 2009), 6% para manipuladores de
alimentos en Colombia (Flórez et al., 2008) y
38,5% en un estudio realizado en manipuladores
de alimentos en una comunidad rural de Cojedes,
Venezuela (Bastidas et al., 2012). Alarcón et al.
(2010) reportó un 56,97% para B. hominis en un
DISCUSIÓN
Neotrop. Helminthol., 6(2), 2012
263
Villegas & Iannacone
Prevalence of intestinal parasites in food handlers of Peru
estudio realizado en pobladores del Parque
Industrial de Huaycán, Lima, Perú.
Giardia intestinalis presentó un 5,1% de
prevalencia. En estudios similares como el de
Freites et al. (2009) registraron 13,4% para G.
intestinalis, mientras que Capuano et al. (2008)
encontró 7,7%, Ifeadike et al. (2012) con 1,8% y
Muñoz et al. (2006) con 4,7%. Hidalgo et al.
(2000) registró para G. intestinalis un 41,66% en
una población estudiantil de 3 a 17 años de edad.
La giardiosis está asociada frecuentemente al
consumo de agua contaminada, verduras y
ensaladas a base de lechuga y los manipuladores de
alimentos infectados son a menudo implicados en
brotes de Giardia, lo que sugiere la facilidad de la
transmisión por los alimentos (FDA/CFSAN,
2006; Ifeadike et al., 2012).
En cuanto a los helmintos, H. nana fue el de mayor
prevalencia con 3,7 %, un valor mayor al reportado
por Capuano et al. (2008) con 2,8% en
manipuladores de alimentos. Gómez et al. (1999),
Freites et al. (2009) y Rincón et al. (2009) en
manipuladores de alimentos no mencionan a H.
nana. Iannacone & Alvariño (2007) al determinar
la prevalencia de infección de helmintos
intestinales en escolares dio como resultado para
H. nana una prevalencia de 21,6%. Jiménez et al.
(2011) registraron una prevalencia de H. nana de
8,8% en niños en edad escolar. H. nana afecta
principalmente la edad pediátrica y su infección es
múltiple, además de su facilidad de transmisión
directa de persona a persona, hace que se observe
más frecuentemente en niños que en adultos
(Tassara, 1999; Iannacone & Alvariño, 2007).
Otro céstodo encontrado en este estudio fue
Diphyllobothrium sp. con 0,5% de prevalencia,
este helminto prevalece en la región costera, y se
explica por el mayor consumo de pescado en
poblaciones de esta región. La prevalencia
encontrada en este estudio es más baja que los
valores obtenidos por las sistematizaciones hechas
en nuestro país que bordean el 2,0%, pero se ha
postulado que la prevalencia está asociada al
fenómeno de “El Niño” y al verano (MINSA/OGE,
2003).
En cuanto a los nematodos, el más prevalente en
este estudio fue N. americanus/A. duodenale con
2,3%. Estudios similares en manipuladores de
alimentos dan prevalencias de 12% por Capuano et
al. (2008), de 0,8 % por Andargie et al. (2008) y
0,5% por Rincón et al. (2009). La prevalencia
global de uncinarias fue de 9,6% y nuestro
resultado está muy por debajo de este valor de
prevalencia. Las diferencias en las prevalencias se
pueden atribuir al tamaño de la muestra, al área de
residencia de los sujetos incluidos en los estudios,
estrato socioeconómico y al método de diagnóstico
(MINSA/OGE, 2003).
El nemátodo S. stercoralis presentó una
prevalencia de 1,8%. Freites et al. (2009)
registraron una prevalencia 0,8% para este parásito
en manipuladores de alimentos, de 5,5 % por
Andargie et al. (2008) y Capuano et al. (2008)
muestran una prevalencia de 9,1% en
manipuladores de alimentos. Estos dos últimos
valores mayores a nuestro estudio. La
strongiloidosis es endémicas en la selva, con casos
esporádicos en los andes, pero es probable que la
frecuencia en la provincia de Lima se incremente
debido a las corrientes de migración y a la posible
ingesta de alimentos (verduras) contaminadas con
formas infectantes, debido a que se ha demostrado
que estos vegetales comercializados en los
mercados de Lima están contaminados con formas
larvarias de este parásito (MINSA/OGE, 2003;
Dagnew et al., 2012).
Trichostrongylus sp. presentó una prevalencia de
0,5%. En América se han descrito como parásitos
humanos en varios países, en personas que
conviven con animales bovinos u ovinos. Los
casos descritos son pocos, si se compara con otros
helmintos propios del hombre. Es posible que
muchos casos existan y no hayan sido
diagnosticados o que se confundan con
uncinariosis, por la similitud de los huevos (Botero
& Restrepo, 1998; Yong et al., 2012).
La prevalencia para E. vermicularis fue de 0,5%,
resultado similar al encontrado por Capuano et al.
(2008). El método de diagnóstico para E.
vermicularis es el método de Graham, lo que hace
esperar que la prevalencia sea mucho más cercano
al verdadero valor real en estudios donde se aplica
este método (MINSA/OGE, 2003). Alarcón et al.
(2010) señalaron una prevalencia de E.
vermicularis de 10,3%.
Los protozoos comensales como E. coli, E. nana y
264
Neotrop. Helminthol., 6(2), 2012
C. mesnili se presentaron con prevalencias de
30,9%, 20,7% y 5,5% respectivamente. La
presencia de especies comensales del aparato
digestivo del hombre, demuestra la contaminación
del medio ambiente con materia fecal y el escaso
nivel de instrucción de la población sobre la
transmisión de las parasitosis a través del agua de
consumo, alimentos y utensilios de cocina (Freites
et al., 2009; Saki et al., 2012).
Todas las muestras fueron analizadas para la
detección de coccidios mediante la coloración de
Ziehl-Neelsen modificado o de Kinyoun, en este
estudio no se detectaron la presencia de los
coccidios Cryptosporidium sp., Cystoisospora
belli (Railliet & Lucet, 1891) Wenyon, 1923 y
Cyclospora cayetanensis Ortega, Sterling,
Gilman, Cama & Díaz, 1993 (Cacciò, 2005;
Almiral et al., 2008).
Al comparar el diagnóstico del parasitismo
intestinal en manipuladores de alimentos por el
método directo y por la técnica de concentración
de Ritchie o sedimentación con formol-acetato de
etilo, se encontró que en el caso de B. hominis el
método directo resultó superior a la técnica de
concentración de Ritchie, con una diferencia
estadísticamente significativa, esto podría deberse
a que B. hominis se deforma o se destruye con la
centrifugación o se concentra en la fase de anillo de
residuos, lo que dificulta su diagnóstico (Mendoza
et al., 2003; Navone et al., 2005). Fathy et al.
(2011) mostraron en heces de manipuladores de
alimentos una mayor recuperación por el método
de sedimentación que el directo con lugol. En el
caso de Pentatrichomonas hominis, solo se
evidenció un caso positivo mediante el método
directo, pero no pudo ser detectado por la técnica
de concentración de Ritchie y podría suponerse las
mismas razones que en el caso de B. hominis.
La técnica de concentración de Ritchie resulto ser
superior al método directo en el diagnóstico de E.
coli, E. nana y C. mesnili, y cuyas diferencias
fueron estadísticamente significativas, no así para
el caso de E. hominis que no mostró diferencia
estadísticamente significativa, debido a que su
frecuencia de diagnostico por ambos métodos fue
muy baja. G. intestinalis fue diagnósticado con la
misma frecuencia por ambos métodos, al igual que
I. büstchlii, y por tanto no muestran diferencia
alguna. Se considera que la técnica de
concentración de Ritchie es excelente no solo para
el diagnóstico de quistes y protozoos, sino también
para huevos y larvas de helmintos (Mendoza et al.,
2003; Wakid et al., 2009). En el caso de los
helmintos, la técnica de concentración de Ritchie
mostró igual efectividad que el método directo en
el diagnóstico de H. nana, N. americanus/A.
duodenale, T. trichiura y Trichostrongylus sp, S.
stercoralis, Diphyllobothrium sp. y E.
vermicularis.
Las altas prevalencias parasitarias, hace
imprescindible una selección metodológica
diagnóstica sensible que reduzca el porcentaje de
errores en la identificación de protozoos y
helmintos, esta situación permite recomendar las
técnicas de concentración de elementos
parasitarios, que aumentarán las frecuencias de
hallazgos de aquellos protozoos y helmintos cuyo
rol como patógenos resulta emergente de la
situación sociocultural de los países en vías de
desarrollo (Navone et al., 2005; Fathy et al., 2011).
En el presente estudio el monoparasitismo es el
más predominante (33,64%), dentro del cual las
especies más prevalentes fueron B. hominis
(23,5%) y E. coli (5,07%). En cuanto a las
asociaciones parasitarias, el biparasitismo fue el
más frecuente (21,2%), destacando la presencia de
B. hominis/E. coli (8,75%) y B. hominis/E. nana
(6,91%), estas asociaciones entre B. hominis, E.
coli y E. nana ya han sido indicadas en otros
estudios (Costa-Cruz et al., 1995; Requena et al.,
2003; Devera et al., 2006; Muñoz et al., 2006).
Continúa en frecuencia el triparasitismo (13,36%)
en el que predominan B. hominis/E. coli/E. nana
(6,45%). El tetraparasitismo se presentó con
(3,22%), y en ningún caso con cinco parásitos y
solo un caso con seis parásitos (0,46%). El
poliparasitismo observado refleja las deficientes
condiciones socioeconómicas y ambientales,
aunado a la escasa higiene personal, los cuales se
sugiere son factores que contribuyen a las
infecciones por varias especies parasitarias
(Freites et al., 2009).
Las asociaciones de similaridad entre protozoos
entre sí y entre helmintos entre sí podría deberse a
que, en el caso de los protozoos comparten la
misma vía de transmisión, el mecanismo de
transmisión fecal-oral, además de no necesitar el
medio ambiente para su maduración y para ser
265
Villegas & Iannacone
Prevalence of intestinal parasites in food handlers of Peru
infectantes, a diferencia de los helmintos (Devera
et al., 2003; Muñoz et al., 2006; Freites et al.,
2009; Dagnew et al., 2012).
En conclusión, se encontró una alta prevalencia del
parasitismo intestinal (71,89%) en manipuladores
de alimentos que tramitaron el carnet de sanidad en
la Municipalidad de Lima Metropolitana, Perú
durante el 2011, siendo B. hominis el protozoo
patógeno más frecuente (55,8%), seguido por los
comensales E. coli (30,9%) y E. nana (20,7%). G.
intestinalis estuvo presente con un 5,1%. Entre los
helmintos el más prevalente fue H. nana (3,7%),
mientras que mediante la coloración de Ziehl-
Neelsen modificada no se detectó coccidias. La
edad y el sexo asociado al parasitismo intestinal no
mostraron diferencias estadísticamente
significativas. El mayor parasitismo intestinal se
encontró en el grupo de edades entre 18 a 27 años
(46,1%). El monoparasitismo fue el más
prevalente (33,64%), y en cuanto a las
asociaciones parasitarias, el más prevalente fue el
biparasitismo (21,2%). La técnica de Ritchie
resultó más eficiente que el método directo en la
recuperación de quistes de protozoos. Pero resultó
ser inferior al método directo únicamente en el
diagnóstico de B. hominis con una diferencia
estadísticamente significativa. La técnica de
Ritchie y el método directo fueron igual de
eficientes en el diagnóstico de huevos de
helmintos. Se determinó que los Protozoos
presentan mayor asociación entre si y de igual
forma los helmintos están más asociados entre sí
en la transmisión de parasitosis intestinales.
Nuestros hallazgos remarcan la importancia de los
manipuladores de alimentos como fuente de
infección y se sugieren tomar adecuadas medidas
higiénicas y de control sanitario (Licea et al., 2003;
Andargie et al., 2008; Saki et al., 2012).
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Correspondence to author/ Autor para
correspondencia:
José Iannacone
Laboratorio de Ecofisiología Animal. Facultad de
Ciencias Naturales y Matemática. Universidad
Nacional Federico Villarreal. Av. Rio de Chepén,
s/n. Bravo Chico. El Agustino. Lima, Perú.
Laboratorio de Invertebrados- Museo de Historia
Natural. Facultad de Ciencias Biológicas.
Universidad Ricardo Palma. Av. Benavides 5440,
Lima 33, Perú.
E-mail/ correo electrónico:
joseiannacone@gmail.com
Received November 30, 2012.
Accepted December 29, 2012.
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