Neotrop. Helminthol., 6(2), 2012
2012 Asociación Peruana de Helmintología e Invertebrados Afines (APHIA)
ISSN: 2218-6425 impreso / ISSN: 1995-1043 on line
ORIGINAL ARTICLE / ARTÍCULO ORIGINAL
Suggested citation: Iannacone, J, Sánchez, V, Olazábal, N, Salvador, C, Alvariño , L & Molano, J. 2012. Ecological indices of
parasites of Scartichthys gigas (Steindachner, 1876) (Perciformes: Blenniidae) of the coasts of Lima, Peru. Neotropical
Helminthology, vol. 6, N°2, pp. 191 - 203.
1Laboratorio de Invertebrados- Museo de Historia Natural. Facultad de Ciencias Biológicas. Universidad Ricardo Palma. Av. Benavides 5440, Lima 33, Perú.
2Laboratorio de Ecofisiología Animal. Facultad de Ciencias Naturales y Matemática. Universidad Nacional Federico Villarreal. Av. Rio de Chepén, s/n. Bravo
Chico. El Agustino. Lima, Perú.
3 joseiannacone@gmail.com
ECOLOGICAL INDICES OF PARASITES OF SCARTICHTHYS GIGAS (STEINDACHNER, 1876)
(PERCIFORMES: BLENNIIDAE) OF THE COASTS OF LIMA, PERU
INDICES ECOLÓGICOS DE LOS PARÁSITOS DE SCARTICHTHYS GIGAS (STEINDACHNER,
1876) (PERCIFORMES: BLENNIIDAE) DE LAS COSTAS DE LIMA, PERÚ
1,2,3 1 1
Iannacone, José , Vanessa Sánchez , Nancy Olazábal ,
1 2 1
Claudia Salvador , Lorena Alvariño & Jazmín Molano
Abstract
Keywords: Acanthocondria - Ceratothoa - dispersion index - Peru - Scartichthys gigas - Zoogonus.
The giant blenny, Scartichthys gigas (Steindachner, 1876) (Blenniidae), is endemic to the eastern
South Pacific and abundant in rocky intertidal environments. We investigated some ecological indices
of the parasitefauna of 72 S. gigas acquired at Fishing Terminal from Chorrillos, Lima, Peru from
September 2008 to August 2009. Fish were necropsied to census helminth and crustacean parasites.
Four species of parasites were found with the following prevalence and mean abundance,
respectively: an isopod, Ceratothoa gaudichaudii (H. Milne Edwards, 1840) (1.4% and 0.01), a
copepod, Acanthocondria syciasis (Kroyer, 1863) (55.6 and 1.56), a digenean, Zoogonus rubellus
(Olson, 1868) (26.4% and 0.26), a nematode, Johnstonmawsonia sp., (6.9 % and 0.17). Only linear
correlation was observed between the size of host fish, and the prevalence and total abundance of Z.
rubellus. Similarly, the size was found to be related to the number of parasite species of S. gigas. We
found no dependence between the sex of S. gigas and mean abundance and prevalence of infection of
the most prevalent parasites. Analysis of eight indices of aggregation: Z. rubellus showed that three
indexes showed a random distribution (Dispersion, Morisita standardized and Discrepancy of
Poulin), four uniforms (Morisita, Green, average aggregation of Lloyd and patchiness) and the
binomial coefficient K without a specific pattern. Divergences in the type of distribution were found
depending on the index used. In contrast in A. syciasis, eight aggregation indices indicated an
aggregated distribution and total congruence with each other. The diversity of the parasite community
component of S. gigas was H '= 0.31, Pielou index (J) = 0.50, the index of Simpson (C) = 0.62 and
Berger-Parker index was 0.77.
191
Iannacone et al.
Parasites of Scartichthys gigas
Scartichthys gigas (Steindachner, 1876) conocido
vernacularmente como “Borrachito”, es una
especie endémica que se distribuye en el Pacífico
oriental desde Panamá hasta Valdivia al sur de
Chile, incluyendo países como Chile, Colombia,
Ecuador, Panamá y Perú (Williams, 1990;
Chirichigno & Vélez, 1998). El “borrachito”
habita entre 0-10 m de profundidad (Chirichigno &
Vélez, 1998), y es abundante en los ambientes
intermareales rocosos (Iannacone & Alvariño,
2003; Flores & George-Nascimento, 2009). Por
algunos autores es considerado una especie
herbívora al consumir algas, principalmente de los
géneros Enteromorpha, Cladophora, Ectocarpus
y Pterocladia (Berrios & Vargas, 2004), y por
otros, como omnívora, al incluir además de las
algas, pequeños crustáceos y erizos (Vegas &
Rojas, 1987). Scartichthys gigas tiene una
importancia cultural en el poblador de la costa
marina peruana y es empleado para preparar un
potaje típico del Perú denominado “sopa de
borracho”, que ocasiona una ligera intoxicación y
INTRODUCCIÓN un cansancio de corta duración (Bessudo et al.,
2010; Pizarro, 2011). S. gigas es considerado como
de preocupación menor según el estatus de
conservación de la UICN (Union International of
Conservation of Nature) (Bessudo et al., 2010).
Se han registrado para S. gigas a la fecha, seis
especie parásitas para las costa de Perú:
Prosorhynchus sp., Zoogonus rubellus (= Z.
veranoi) (Olson, 1868), Lacistorhynchus tenuis
(van Beneden, 1858), Pintner, 1913, Proleptus sp.,
Corynosoma obtuscens Lincicome, 1943 y
Acanthocondrya syciasis (Kroyer, 1863) (Luque et
al., 1991; Tantaleán et al., 1992; Farfán et al., 1993;
Tantaleán & Huiza, 1994; Sarmiento et al., 1999;
Iannacone & Alvariño, 2003; Castro & Martinez,
2004; Tantaleán et al., 2005; Kohn et al., 2007).
En Chile, en las tres especies del género
Scartichthys (Blenniidae) se tienen varios trabajos
de ecología parasitaria comparativa en relación a la
dieta, localidad y especie hospedera (Díaz &
George-Nascimento, 2002; Flores & George-
Nacimento, 2009; Muñoz & Cortés, 2009; Díaz &
Muñoz, 2010; Muñoz-Muga & Muñoz, 2010;
Muñoz & Delorme, 2011). Así como de
192
Resumen
El borrachito Scartichthys gigas (Steindachner, 1876) (Blenniidae) es una especie endémica del
Pacífico Sur-Oriental y abundante en los ambientes intermareales rocosos. Se investigaron algunos
índices ecológicos de la parasitofauna de 72 S. gigas adquiridos del Terminal Pesquero de Chorrillos,
Lima, Perú entre septiembre del 2008 hasta agosto del 2009. Necropsiamos los peces para censar los
helmintos y crustáceos parásitos. Se encontraron cuatro parásitos con la siguiente prevalencia y
abundancia media, respectivamente: un isópodo Ceratothoa gaudichaudii (H. Milne Edwards, 1840)
(1,4% y 0,01), un copépodo Acanthocondria syciasis (Kroyer, 1863) (55,6% y 1,56), un digeneo
Zoogonus rubellus (Olson, 1868) (26,4% y 0,26), un nemátodo Johnstonmawsonia sp. (6,9% y 0,17).
Solo se observó correlación lineal entre la talla del pez hospedero, y la prevalencia y abundancia total
de Z. rubellus. La talla se encontró relacionada con el número de especies parásitas de S. gigas. Se vio
ausencia de dependencia entre el sexo de S. gigas y la abundancia media y prevalencia de infección de
los parásitos. Al analizarse ocho índices de agregación: Z. rubellus mostró que tres índices mostraron
una distribución aleatoria (Dispersión, Morisita estandarizado y Discrepancia de Poulin), otros cuatro
uniforme (Morisita, Green, agregación media de Lloyd y de Patchiness) y con el Coeficiente K de la
binomial ningún patrón específico, encontrándose divergencia en el tipo de distribución según el
índice empleado. En cambio, para A. syciasis, los ocho índices de agregación señalaron una
distribución sobredispersa con una total congruencia entre sí. La diversidad del componente
comunitario parasitario de S. gigas fue Shannon-Wienner (H´) = 0,31, índice de Pielou (J) = 0,50,
índice de Simpson (C) = 0,62 e índice de Berger-Parker = 0,77.
Palabras clave: Acanthocondria - Ceratothoa - índices de agregación - Perú - Scartichthys gigas - Zoogonus.
Neotrop. Helminthol., 6(2), 2012
descripción de dos especies nuevas en S. gigas en
los últimos tres años, como el nemátodo
Pseudodelphis chilensis Muñoz, 2010 y el
copépodo Colobomatus tenuis Romero & Muñoz,
2011 y (Muñoz & Olmos, 2007, 2008; Muñoz,
2010; Romero & Muñoz, 2011).
Varias investigaciones han evaluado el rol de la
talla del pez hospedero como un predictor clave en
las variaciones de la riqueza, abundancia,
diversidad y composición de la fauna metazoa
parasitaria (Iannacone, 2005; Luque & Poulin,
2008; Flores & George-Nascimento, 2009;
Azevedo et al., 2011; Costa et al., 2011; Iannacone
& Alvariño, 2011; Iannacone et al., 2011a,b; Silva
et al., 2011). Observándose que los peces
hospederos que presentan una mayor talla
corporal en términos de masa y longitud, brindan a
los parásitos una mayor amplitud de nichos, como
el espacio y el alimento (Poulin & Morand, 2004).
Los índices de agregación o de dispersión de los
ictioparásitos permiten determinar el tipo de
distribución o patrón espacial que se presenta en
cada especie parásita, debido a que pudieran
afectar la decisión sobre que método emplear para
estimar la densidad poblacional del parásito y del
hospedero, y explicar biológicamente estos
patrones de heterogeneidad (Machado et al.,
1996; Van Damme et al., 1996; Bego & Von
Zuben, 2010; Iannacone et al., 2012). Estos
índices de agregación pudieran estar
influenciados por el tamaño de la muestra, tamaño
poblacional o por el tamaño del muestreador
(Wilson et al., 2002; Bego & Von Zuben, 2010).
En este trabajo se evalúa: 1) los principales índices
ecológicos de las especies componentes de la
fauna parasitaria de S. gigas y su relación con la
talla y sexo del hospedero, y 2) comparar ocho
índices de agregación de los parásitos más
prevalentes del “Borrachito” de la zona costera de
Chorrillos Lima, Perú.
Se adquirieron 72 individuos de “Borrachito”,
S. gigas entre septiembre 2008 a agosto 2009 en el
Terminal Pesquero de Chorrillos - Lima, Perú
(12°30´S, 76°50´W). Los peces fueron
inspeccionados usando una lupa estereoscópica
para la localización de parásitos metazoos a nivel
de piel, aletas, fosas nasales, ojos, branquias,
cámara branquial, cavidad bucofaríngea,
estómago, intestino, hígado, riñon, corazón,
mesenterio y cavidad celómica. Se siguió a Eiras et
al. (2000) para la colecta, fijación, preservación,
coloración y montaje de los helmintos parásitos.
Los crustáceos parásitos fueron preservados en
alcohol etílico al 70%. Especímenes tipo fueron
depositados en la Colección helmintológica y de
invertebrados menores del Museo de Historia
Natural de la Universidad Nacional Mayor de San
Marcos (MUSM- UNMSM: 2779, 2780, 2781,
2782 y 2790).
En cada hospedero fue determinado la longitud
total (LT) (en cm) y el sexo. La LT de los peces se
dividió en siete rangos de 1,4 cm cada uno
mediante la regla de Sturges (Zar, 1996). Estos
siete rangos fueron: (1) 15,8- 17,2 (16,7± 0,4, n =
15); (2) 17,3- 18,6 (17,9± 0,4, n = 18), (3) 18,7-
20,0 (19,4± 0,3, n = 10), (4) 20,1- 21,4 (20,8± 0,4,
n = 14), (5) 21,5- 22,8 (21,7± 0,3, n = 6), (6) 22,9-
24,2 (23,4± 0,2, n = 4) y (7) 24,3- 25,7 (25,1± 0,6,
n = 5). Fue empleada la prueba estadística de t de
Student para observar si existían diferencias entre
la LT de los peces machos y hembras,
cumpliéndose previamente para la LT con el
requisito de normalidad con la prueba de
Kolmogorov- Smirnov y de homogeneidad de
varianzas con la prueba de Levene. Los peces
fueron identificados usando las descripciones y
claves taxonómicas de Williams (1990).
Se determinó la prevalencia, intensidad media y
abundancia media por pez para cada uno de los
parásitos censados en S. gigas. La prevalencia
total y la abundancia total se calcularon en relación
al número total de peces parasitados y del total de
parásitos para todas las especies encontradas,
independiente de su identidad taxonómica. Los
índices ecológicos parasitológicos (prevalencia,
abundancia e intensidad media) siguieron a Bush
et al. (1997) y fueron determinados empleando el
paquete estadístico Quantitative Parasitology 3,0
(Rózsa et al., 2000). Se usó el índice de
importancia específica (I) calculado como la
influencia de las especies parásitas en el
ensamblaje ecológico. I = Prevalencia +
MATERIAL Y MÉTODOS
193
Iannacone et al.
Parasites of Scartichthys gigas
sexo del pez hospedero y la prevalencia parasitaria
2
mediante X.
La determinación de los índices de diversidad alfa
(Moreno, 2001; Bego & Von Zuben, 2010, para el
componente comunitario parasitario y el índice de
similaridad cualitativo de Kulcynski para
comparar la fauna parasitaria entre los peces de
ambos sexos, fueron calculados mediante el
paquete estadístico Biodiversity Pro, versión 2,0,
1997.
El nivel de significancia fue evaluado a un
nivel de significancia = 0,05. Para la
determinación de los estadísticos descriptivos e
inferenciales se usó el paquete estadístico IBM
SPSS 19,0 del año 2009.
Los peces machos y hembras de S. gigas
presentaron una longitud promedio de 19,3 (±2,3
cm, n=50) y de 20,1 (±2,9 cm, n = 22),
respectivamente, con ausencia de diferencias entre
ambos sexos (t =1,20, p =0,23). El promedio
global fue de 19,5 ± 2,5 (15,8 – 25,7).
La Tabla 2 muestra los números de especímenes de
depósito, la prevalencia, intensidad media,
abundancia media e importancia específica de
infección de los cuatro parásitos encontrados en
los 72 hospederos muestreados de S. gigas durante
2008-2009. El orden de prevalencia, abundancia
media e importancia específica de mayor a menor
fue: A. syciasis > Z. rubellus > Johnstonmawsonia
sp. > C. gaudichaudii (Tabla 2). Los parásitos con
mayor importancia específica fueron el copépodo
ectoparásito A. syciasis y el trematodo
endoparásito Z. rubellus (Tabla 2). Los
ectoparásitos presentaron el mismo número de
especies que los endoparásitos (Tabla 2) y un
porcentaje de individuos recolectados del 77,77%.
La mayor frecuencia de dominancia y de
dominancia relativa fue para A. syciasis (Tabla 3).
La Tabla 4 nos muestra para Z. rubellus que tres
índices mostraron una distribución aleatoria, otros
cuatro uniforme, y el Coeficiente K de la binomial
sin ningún patrón específico, encontrándose
divergencia en el tipo de distribución, según el
índice utilizado. En cambio, para A. syciasis los
(abundancia media x 100) (Bursey et al., 2001)
con el fin de obtener un índice integrado de
infección de ambos descriptores ecológicos.
Para el caso de las especies parásitas con
prevalencias mayores al 10% se emplearon los
siguientes ocho índices de agregación: (1)
2
dispersión (ID): Varianza (S ) /abundancia media,
la cual fue contrastada con el estadístico d; (2)
Morisita (Id); (3) Morisita estandarizado (Ip); (4)
índice de Green (Ig); (5) agregación media de
Lloyd (m*); (6) Patchiness (L); K de la ecuación
binomial negativa; y (8) Discrepancia de Poulin
(D) (Bego & Von Zuben, 2010). Se utilizó el
paquete estadístico Quantitative Parasitology para
calcular los valores de ID, m*, K y D. El paquete
PASSaGE2 (Pattern Analysis, Spatial Statisticis,
and Geographic Exegesis, 1998-2011) para
determinar ID, Id, m* y L (Rosenberg &
Anderson, 2011) (Tabla 1). Estos ocho índices
fueron determinados con el fin de indicar si los
parásitos presentaban una distribución: (1)
contagiosa, agregada o conglomerada; (2)
uniforme-regular o (3) aleatorizada, al azar o
randomizada. El análisis de los parásitos en
relación a la talla y el sexo del pez fue realizada
solamente para las especies con prevalencias
mayores al 10% (Esch et al., 1990).
La frecuencia de dominancia de cada especie
parásita se determinó como el número de veces
que es dominante una especie parásita en el total
de hospederos examinados. La dominancia
relativa de cada especie parásita fue calculada
como el número de especímenes de una
especie/número total de especímenes de todas las
especies en la infracomunidad (Rohde et al.,
1995).
El coeficiente de correlación de Spearman se usó
para determinar la relación de la LT del pez
hospedero con la abundancia media de cada
especie parásita. El coeficiente de correlación de
Pearson fue aplicado para evaluar la asociación
entre la LT con la prevalencia de infección,
transformando los valores de prevalencia a raíz
cuadrada de arcoseno. En todos los casos se
verificó la normalidad de los datos empleando la
prueba de Shapiro-Wilk y la homogeneidad de
varianzas en base a la prueba de Levene (Zar,
1996). Se emplearon tablas de contingencia 2 x 2
para determinar el grado de asociación entre el
RESULTADOS
194
Neotrop. Helminthol., 6(2), 2012
ocho índices señalaron una distribución agregada
y una total congruencia entre sí (Tabla 4).
La Tabla 5 nos indica solo correlación lineal entre
la talla del pez hospedero, y la prevalencia y
abundancia total de Z. rubellus. De igual forma, la
talla se encontró relacionada con el número de
especies parásitas de S. gigas. Se encontró
ausencia de dependencia entre el sexo de S. gigas y
la abundancia media y prevalencia de infección de
los parásitos más frecuentes (Tabla 6).
Se colectaron un total de 144 especímenes de
parásitos durante todo la evaluación del 2008-
2009, con una abundancia media total de 2,00 ±
2,01 (0-7). El promedio de la riqueza de especies
parásitas fue 0,9 ± 0,7 (0 a 2). Veinticuatro
hospederos no presentaron ningún parásito
(33,3%) y 48 hospederos mostraron infección con
al menos un parásito (66,7%), de los cuales 31
presentaron un solo parásito (43,1%) y 17 dos
parásitos (23,6%), respectivamente.
No se encontraron diferencias significativas entre
la longitud total de los peces parasitados (19,8 ±
2,4 cm, n =48) por todas las especies y los no
parasitados (18,9± 2,6 cm, n =24) (t = 1,47; P =
0,14; F = 0,009; P = 0,92). Se vio diferencias
levene
entre las longitud total de los peces parasitados
(21,1± 2,8 cm, n =19) y los no parasitados por Z.
rubellus (18,9± 2,2 cm, n = 53) (t = 3,4; P = 0,005;
F = 0,94; P = 0,33. No se encontró diferencias
levene
entre las longitud total de los peces parasitados
(19,8± 2,4 cm, n= 40) y los no parasitados por A.
syciasis (19,2± 2,6 cm, n =32) (t = 0,96; P = 0,33;
F = 1,78; P = 0,67).
levene
La diversidad del componente comunitario
parasitario de S. gigas fue: índice de Shannon-
Wienner (H´)= 0,31, índice de Pielou (J) = 0,50,
índice de Simpson (C) = 0,62 e índice de Berger-
Parker = 0,77. El índice de similaridad de
Kulcynski de la fauna parasitaria entre machos y
hembras de S. gigas nos indica un valor de 87,5%.
Tabla 1. Índices de agregación empleados para evaluar los parásitos de S. gigas en la zona de Chorrillos, Lima,
Perú. * = señala el empleo del paquete estadístico empleado para la determinación de los índices de agregación
parasitaria. QP3.0 = Paquete Estadístico Quantitative Parasitology 3,0. PASSaGE2 = Paquete Estadístico
PASSaGE2 (Pattern Analysis, Spatial Statistics, and Geographic Exegesis). Am = Abundancia media de infección.
Distribución Paquete Estadístico
Índice de Agregación Acrónimo Uniforme Agregado Aleatorio QP 3.0 PassaGE2 Manual
Índice de Dispersión ID < 1 > 1 1 * *
Coeficiente d del ID d <-1,96 >-1,96 < 1,96
Morisita Id < 1 > 1 1 *
Estandarizado de Morisita Ip < 0 > 0 0 *
Green Ig < 0 > 0 0 *
Lloyd m* m<AM m>AM m=AM * *
Patchiness L <1 >1 1 *
Coeficiente K de la binomial K >8 <2 2-8 *
Discrepancia de Poulin D 0 1 ± 0,5 *
195
Iannacone et al.
Parasites of Scartichthys gigas
Tabla 2. Prevalencia, intensidad, abundancia media de infección y sus respectivos límites de confianza e
importancia específica de cuatro parásitos de S. gigas de la zona costera de Chorrillos, Lima Perú.
Parásito MUSM Prevalencia Intensidad
media Abundancia
media Importancia
específica
Trematoda
Zoogonus rubellus 2782 26,4
(17,2-38,1) 1,0
ND 0,26
(0,15-0,36) 52,4
Nematoda
Johnstonmawsonia sp. 2780, 2790 6,9
(2,8-15,1) 2,4
(2,0-2,6) 0,17
(0,06-0,35) 23,9
Copepoda
Acanthocondria syciasis 2781 55,6
(43,7-66,7) 2,8
(2,33-3,33) 1,56
(1,15-1,99) 211,6
Isopoda
Ceratothoa gaudichaudii 2779 1,4
(0,8-7,4) 1,0
ND 0,01
(0,0-0,4) 2,4
ND = No determinado. MHN = Número del espécimen de deposito del Museo de Historia Natural (MHN)- UNMSM.
Tabla 3. Frecuencia de dominancia de los parásitos componentes de S. sanguineus de la zona costera de Chorrillos,
Lima Perú.
Parásito Frecuencia de
dominancia
Frecuencia de
dominancia de dos
especies
Frecuencia de dominancia
relativa
Zoogonus rubellus 4 4 0,136 ± 0,278
Johnstonmawsonia sp. 1 0 0,048 ± 0,192
Acanthocondria syciasis 36 4 0,475 ± 0,451
Ceratothoa gaudichaudii. 1 1 0,006 ± 0,058
196
Neotrop. Helminthol., 6(2), 2012
Tabla 4. Valores de los ocho índices de agregación para evaluar la distribución de agregación de los dos parásitos
más prevalente de S. gigas en la zona de Chorrillos, Lima, Perú. AM = Abundancia media de infección.
Índice de agregación Zoogonus
rubellus Acanthocondria
syciasis
Índice de Dispersión 0,74 2,24
d -0,82 7,43
Interpretación aleatorio agregado
Morisita (Id) 0,00 1,79
Interpretación uniforme agregado
Estandarizado de Morisita (Ip) 0,00 0,018
Interpretación aleatorio agregado
Green (Ig)
-0.00357 0,017
Interpretación uniforme agregado
Agregación de Lloyd (m*)
0,01037 2,79
AM 0,26 1,56
Interpretación uniforme agregado
Patchiness (L)
0,03929 1,79
Interpretación uniforme agregado
Coeficiente K de la binomial
ND 0,88
Interpretación ND agregado
Discrepancia de Poulin (D)
0,726 0,608
Interpretación aleatorio agregado
Tabla 5. Valores de los coeficientes de correlación (r) usados para evaluar la relación entre la longitud total de S.
gigas versus la prevalencia y abundancia de los parásitos de la zona costera de Chorrillos, Lima Perú. p = nivel de
significancia, r = coeficiente de correlación. * = longitud total vs prevalencia. ** = longitud total vs abundancia. NA
= no aplica.
Parásito r*
(Spearman) p r**
(Pearson) p
Zoogonus rubellus 0,91 0,004 0,37 0,001
Acanthocondria syciasis 0,10 0,62 -0,06 0,96
Especies NA NA 0,37 0,001
Abundancia total 0,19 0,67 0,13 0,27
197
Iannacone et al.
Parasites of Scartichthys gigas
2
Tabla 6. Valores de la prueba de t de student (t), prueba de Levene (F) y del estadístico Chi-cuadrado (X ) empleados
para evaluar la relación entre el sexo de S. gigas y la abundancia y prevalencia de infección de los parásitos de la zona
costera de Chorrillos, Lima Perú. p = nivel de significancia. NA = no aplica. * = comparar abundancia media entre
sexos. ** = comparar prevalencia de infección entre sexos.
Parásito t* p F p X2*,* P
Zoogonus rubellus 0,46 0,64 0,93 0,33 0,22 0,64
Acanthocondria syciasis 0,10 0,91 0,26 0,61 0,01 0,90
Especies 0,04 0,96 1,77 0,18 0,20 0,65
Abundancia total 0,12 0,90 0,04 0,83 NA NA
NA = No Aplica.
DISCUSIÓN
En la presente investigación se observó que el
parásito con mayor importancia específica, mayor
frecuencia de dominancia y mayor dominancia
relativa fue el copépodo condracántido
ectoparásito A. syciasis. Esto se corrobora con los
valores de los índices de Simpson y de Berger-
Parker, que evidencian la dominancia de A.
syciasis en la comunidad parasitaria de S. gigas. Se
ha observado en Syciases sanguineus (Müller &
Troshel, 1843), pez marino de la costa central del
Perú que también es hospedero del copépodo A.
syciasis, un valor alto de importancia específica y
de frecuencia de dominancia (Iannacone &
Alvariño, 2011). En contraste, en Labrisomus
philippi (Steindachner, 1866), otro pez marino de
la costa central del Perú, A. syciasis presentó un
valor muy bajo de importancia específica y de
frecuencia de dominancia (Iannacone et al.,
2011a). Iannacone & Alvariño (2011) señalan que
el ciclo biológico del copépodo A. syciasis es
directo con estadios de vida libre y larvales
móviles que buscan al pez hospedero ectotérmico.
Esta especie de copépodo es considerada una
especie central en la comunidad parasitaria de S.
gigas (Ghani & Bhuiyan, 2011). En la costa central
del Perú, debido a los altos valores de importancia
específica y de frecuencia de dominancia de A.
syciasis, S. sanguineus y S. gigas son hospederos
primarios y L. philippi por presentar un valor muy
bajo de importancia específica y de frecuencia de
dominancia es un hospedero secundario de A.
syciasis. Flores & George-Nascimento (2009) han
encontrado en 46 S. gigas examinados durante
agosto a septiembre del 2005 en el intermareal
rocoso de tres localidades vecinas a Iquique, Chile,
un total de 13 especies de parásitos, siendo
comunes al presente estudio solo dos: A. syciasis
(Copépoda) y Jhonstonmawsonia sp. (Nemátoda),
observándose diferencias en la prevalencia y
abundancia media entre las tres localidades. Las
especies dominantes en la comunidad parasitaria
asociada a S. gigas fueron el copépodo
L e p e o p t h e i r u s s p . , e l n e m a t o d o
J h o n s t o n m a w s o n i a sp ., el di ge n eo
Lecithastheridae y el acantocéfalo Corynosoma sp.
Muñoz & Delorme (2011) muestran que los
cambios en las comunidades de los parásitos en
peces intermareales residentes como en la especie
congenérica a S. gigas, Scartichthys viridis
(Valenciennes, 1836) (Blenniidae), son variables
durante el año y entre años, aunque con un patrón
de variación cíclico estacional para peces
residentes. La localidad geográfica diferente
(Iquique, Chile) y el periodo de evaluación (2005)
explicarían las diferencias encontradas en la
comunidad parasitaria de S. gigas con el presente
estudio.
En el caso de los endoparásitos la especie de mayor
importancia fue el digeneo Z. rubellus, que
presentó correlación lineal entre la talla del pez
hospedero, y la prevalencia y abundancia total.
También, se vio diferencias entre las longitud total
de los S. gigas parasitados y no parasitados por Z.
rubellus. En forma similar, Z. rubellus mostró
relación lineal entre la prevalencia con la talla de L.
philippii (Iannacone et al., 2011a). Iannacone &
Alvariño (2003) mostraron durante 2001 y 2002,
una carencia de relación entre la prevalencia y
198
50 µm 50 µm
100 µm
200 µm
100 µm
100 µm
Neotrop. Helminthol., 6(2), 2012
abundancia de Z. rubellus (= Z. veranoi) con la
talla de S. gigas, siendo estas longitudes estándares
promedio menores (9,40 a 19,70 cm) a la del
presente estudio (15,8 a 25,7 cm). Muñoz-Muga &
Muñoz (2010) para S. viridis encontraron que
posiblemente los peces más grandes tienen mayor
cantidad de parásitos, debido a que los peces de
mayor edad han tenido un mayor tiempo de
contacto con los parásitos, y el cambio de la dieta
varía con el incremento de la longitud total del pez
hospedero. Curtis (2007) señala que el ciclo
biológico de Z. rubellus involucra como segundo
hospedero intermediario a poliquetos y a
moluscos, los cuales son considerados como
presas pequeñas y en bajo número, con baja
importancia en la dieta de Scartichthys (Díaz &
Muñoz, 2010). En S. viridis se ha observado una
alta correlación entre los descriptores
parasitológicos y su longitud total (Muñoz &
Delorme, 2011). Varias especies de helmintos
endoparásitos de peces marinos de diferentes
latitudes geográficas, muestran que los valores de
prevalencia y abundancia media presentan
correlaciones negativas o positivas con la talla del
hospedero (Machado et al., 1996; Iannacone,
2005; Campos et al., 2009; Muñoz-Muga &
Muñoz, 2010; Ghani & Bhuiyan, 2011; Muñoz &
Delorme, 2011; Cárdenas et al., 2012).
No se encontró influencia del sexo de S. gigas en la
prevalencia y abundancia de infección del
parasitismo. Una alta similaridad parasitaria
mediante el índice de Kulcynski (87,5%), sustenta
que no se encontraran diferencias entre los peces
machos y hembras de S. gigas. Iannacone &
Alvariño (2003) mostraron carencia de relación
entre la prevalencia y abundancia de Z. rubellus (=
Z. veranoi) con el sexo de S. gigas. Esta ausencia
de relaciones ecológicas entre el sexo y los índices
de ecología parasitaria ha sido observado en varias
especies de peces marinos (Machado et al., 1996;
Iannacone et al., 2011a).
El digeneo Z. rubellus mostró tres índices de
agregación con una distribución aleatoria y cuatro
con una distribución uniforme, encontrándose una
divergencia en el tipo de distribución según los
índices utilizados. En cambio, para el copépodo A.
syciasis, los ocho índices de agregación
mostraron una distribución agregada con una total
congruencia entre sí. Ghani & Bhuiyan (2011)
encontraron que en el pez Channa punctatus
(Bloch 1793), todos los endoparásitos presentaron
una distribución sobredispersa, y ningún parásito
presentó una distribución de agregación de tipo
uniforme o aleatoria. Cárdenas et al. (2012) han
observado que para el pez Ctenosciaena
gracilicirrhus (Metzelaar, 1919) (Sciaenidae), los
dos parásitos con mayor prevalencia e intensidad
media tienen una patrón de distribución agregado.
Campos et al. (2009) argumentan varios factores
para la que el tipo de distribución agregada o
sobredispersa sea la más común en ictioparásitos:
(1) mejoramiento en la oportunidad de infectar al
hospedero; (2) influencia en la historia evolutiva
del parásito por competencia reproductiva,
alimenticia y espacial; (3) heterogeneidad espacial
del hábitat del hospedero que ocasiona diferencias
en la susceptibilidad (Van Damme et al., 1996).
Wilson et al. (2002) señalan que los
macroparásitos (helmintos parásitos y artrópodos)
presentan mayormente una distribución de tipo
agregada en su población hospedera, con la
mayoría de parásitos en pocos hospederos, y
muchos peces hospederos con baja carga
parasitaria. Los resultados obtenidos en cada uno
de los ocho índices de agregación empleados
depende de: (1) tamaño de la muestra de los peces
hospederos; (2) abundancia media del parásito
(indicador de la densidad de la población); (3)
número de individuos de la especie de parásito
colectado, y (4) número de hospederos parasitados
(Malhado & Petrere, 2004; Mathur &
Sundaramoorthy, 2008; Bego & Von Zuben,
2010).
El crustáceo C. gaudichaudii infecta a S. gigas al
parecer en forma oportunista, debido a que
parasita a varias familias de peces y por ende
pueden considerarse generalistas (Rodríguez-
González & Vidal-Martinez, 2008). Brusca
(1981) señala que C. gaudichaudii, en otros peces
hospederos ha mostrando una baja especificidad
parasitaria.
De los cuatro parásitos censados, dos especies (Z.
rubellus y Jhonstonmawsonia sp.) (50%) son
transmitidas a través de la cadena trófica (ciclo
heteroxénico). Todas las especies encontradas en S.
gigas son autogénicas, es decir desarrollan por
completo su ciclo de vida en el ámbito acuático
(Iannacone et al., 2012). El crustáceo C.
gaudichaudii y Jhonstonmawsonia sp. son nuevos
registros para S. gigas y para el Perú.
199
50 µm
50 µm
50 µm
50 µm
100 µm
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*Author for correspondence / Autor para
correspondencia:
José Iannacone
Laboratorio de Invertebrados- Museo de Historia
Natural. Facultad de Ciencias Biológicas.
Universidad Ricardo Palma. Av. Benavides 5440,
Lima 33, Perú.
Laboratorio de Ecofisiología Animal. Facultad de
Ciencias Naturales y Matemática. Universidad
Nacional Federico Villarreal. Av. Rio de Chepén,
s/n. Bravo Chico. El Agustino. Lima, Perú.
E-mail/ correo electrónico:
joseiannacone@gmail.com
Received July 29, 2012.
Accepted October 2, 2012.
203
