Neotrop. Helminthol., 6(2), 2012
2012 Asociación Peruana de Helmintología e Invertebrados Afines (APHIA)
ISSN: 2218-6425 impreso / ISSN: 1995-1043 on line
ORIGINAL ARTICLE / ARTÍCULO ORIGINAL
1 1 1
Mariel Acácio , Ângela Maria Bezerra Varella & José Celso de Oliveira Malta
Abstract
The parasites of 45 Serrasalmus rhombeus (Linnaeus, 1776) were collected during the dry season in
six floodplain lakes of the Solimões River. The prevalence was 73.3%, the mean intensity 20.5 and the
mean abundance 15 crustaceans. Three species of crustaceans parasitized S. rhombeus. Two species of
Copepoda infected the gill filaments, Ergasilus yumaricus Malta, 1995 and Myracetyma piraya Malta
& Varella, 1993 and one of Branchiura infected the pectoral fin and gill cavity, Argulus chicomendesi
Malta & Varella, 2000. Ergasilus yumaricus was the dominant species (92.3%) and the only one that
showed significant differences in their abundance among the six lakes sampled. The fishes from
Baixio Lake had the highest mean abundance (H = 11.2986, p = 0.04). There was a positive correlation
between abundance and the total length of S. rhombeus. There was no correlation between the number
of parasites and sex of S. rhombeus.
Keywords: Copepoda - Branchiura - fish parasites - freshwater.
Resumo
Palavras-chave: Copepoda - lagos de várzea - parasitos de peixes.Branchiura -
Foi estudada a fauna de parasitos de 45 Serrasalmus rhombeus (Linnaeus, 1776) coletados na estação
de seca em seis lagos de várzea do rio Solimões. A prevalência foi 73,3%, a intensidade média 20,5 e a
abundância média de 15 crustáceos por peixe. Três espécies de crustáceos ocorreram parasitando S.
rhombeus. Duas de Copepoda parasitando os filamentos branquiais, Ergasilus yumaricus Malta, 1995
e Myracetyma piraya Malta & Varella, 1993 e uma de Branchiura parasitando a nadadeira peitoral e a
cavidade branquial, Argulus chicomendesi Malta & Varella, 2000. Ergasilus yumaricus foi a espécie
dominante (92,3%) e a única que apresentou diferenças significativas em suas abundâncias entre os
seis lagos amostrados. Os peixes do lago Baixio apresentaram a maior média de abundância
(H=11.2986; p= 0,04). Houve correlação positiva entre a abundância e o comprimento total de S.
rhombeus. Não houve correlação entre o número de parasitas e o sexo de S. rhombeus.
Suggested citation: Acácio, M, Varella, AMB & Malta, JCO. 2012. The parasitic crustaceans of Serrasalmus rhombeus
(Linnaeus, 1776) (Characiformes: Serrasalmidae) from floodplain lakes of the Solimões River, Central Amazon, Brazil.
Neotropical Helminthology, vol. 6, N°2, pp. 179 - 184.
1 Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia, Av. André Araújo, Aleixo, Manaus, Amazonas. (mariel.acacio@gmail.com)
179
THE PARASITIC CRUSTACEANS OF SERRASALMUS RHOMBEUS (LINNAEUS, 1776)
(CHARACIFORMES: SERRASALMIDAE) FROM FLOODPLAIN LAKES OF THE
SOLIMÕES RIVER, CENTRAL AMAZON, BRAZIL
OS CRUSTÁCEOS PARASITAS DE SERRASALMUS RHOMBEUS (LINNAEUS, 1776)
(CHARACIFORMES: SERRASALMIDAE) DE LAGOS DE VÁRZEA DO RIO
SOLIMÕES, AMAZÔNIA CENTRAL, BRASIL
Serrasalmus rhombeus (Linnaeus, 1766),
popularmente conhecida como piranha-preta,
ocorre em rios e lagos e forma um grupo de peixes
restrito à América do Sul, encontrada desde a bacia
do rio da Prata até o Orinoco. Com hábito
alimentar onívoro, consome peixes, invertebrados,
insetos e material vegetal (Braga, 1976; Santos et
al., 2006).
A fauna de crustáceos parasitas de S. rhombeus
ainda é pouco estudada, onde grande parte da
literatura encontrada faz referência a descrição de
espécies. Até o presente momento, duas espécies
de crustáceos são citadas como parasitas de S.
rhombeus: o Copepoda Ergasilus yumaricus
Malta, 1995 (Malta & Varella, 1995) e o Isopoda
Vanamea symmetrica (Van Name, 1925)
(Thatcher, 1993, 1996). O presente estudo tem
como objetivo identificar os crustáceos parasitas
de S. rhombeus em lagos do rio Solimões, no
Estado do Amazonas, Brasil e analisar as
interações ecológicas observadas.
Foram capturados 45 espécimes de S. rhombeus
em seis lagos de várzea do rio Solimões situados
entre as cidades de Manaus e Coari no Estado do
Amazonas: Baixio, Preto, Ananá, Campina, Aruã e
Maracá (Fig. 1), Brasil durante o período de seca,
no mês de dezembro de 2007.
Os peixes foram coletados com redes de espera que
mediam 20 m de comprimento, 2 m de altura e o
tamanho das malhas variou de 30 a 100 mm de
distância entre nós opostos. O tempo de
permanência das redes na água foi de 10 h em cada
lago, no período diurno e com duas despescas.
Após a coleta os peixes foram pesados, medidos,
sexados e identificados.
No campo foram examinadas a superfície externa
do corpo, base das nadadeiras, cavidades bucal e
branquial, parede interna do opérculo e aberturas
anal e genital a procura de crustáceos. Os
crustáceos encontrados foram coletados com
pincéis, estiletes ou pinças e conservados em
etanol 70% com 10% de glicerina (Malta &
INTRODUÇÃO Varella, 1993; Malta & Varella, 1995; Malta,
1996).
Espécimes representativos dos crustáceos
parasitos coletados foram depositados na Coleção
de Invertebrados do Instituto Nacional de
Pesquisas da Amazônia, Manaus, Brasil. Argulus
chicomendesi INPA 1973, INPA 1974, Ergasilus
yumaricus INPA 1975 (a-p), Myracetima piraya
INPA 1976 (a-o).
Os descritores ecológicos do parasitismo
(intensidade média, abundância média e
prevalência) foram calculados de acordo com Bush
et al. (1997) e Serra-Freire (2002). O status
comunitário das infracomunidades parasitárias foi
classificado segundo Bush & Holmes (1986):
espécies centrais (presentes em mais de dois terços
dos hospedeiros), espécies secundárias (em um a
dois terços do hospedeiro) e espécies satélites (em
menos de um terço do hospedeiro).
Foi calculado o Coeficiente de Dominância (CD)
de acordo com Serra-Freire (2002), onde o CD
mede a porcentagem de uma espécie em relação ao
conjunto da infracomunidade parasitária para
todos o hospedeiros examinados.
Para verificar se houve diferença no número de
parasitos entre hospedeiros machos e fêmeas foi
utilizado o teste T de Student. O coeficiente de
correlação de Spermann foi utilizado para
determinar possíveis correlações entre a
prevalência parasitária e o comprimento dos
hospedeiros. O teste de Kruskall Wallis foi
utilizado para verificar se houve diferença nas
abundâncias das espécies parasitas entre os peixes
dos lagos estudados. Todos os valores foram
considerados significativos quando p<0,05 (Zar,
1996).
Foi examinado um total de 45 exemplares de S.
rhombeus, no qual foi encontrado prevalência de
73,3%, intensidade média de 20,5 e abundância
média de 15 crustáceos parasitos por hospedeiro. A
fauna de crustáceos parasitos encontrada em S.
rhombeus é composta por duas espécies de
Copepoda parasitas dos filamentos branquiais: 48
exemplares de M. piraya e 624 de E. yumaricus e
Acácio et al.
Parasitic crustaceans of Serrasalmus rhombeus
180
MATERIAL E MÉTODOS
RESULTADOS
Neotrop. Helminthol., 6(2), 2012
uma espécie da classe Branchiura parasitas da
nadadeira peitoral e da cavidade branquial: quatro
A. chicomendesi (Tabela 1).
O copepoda E. yumaricus apresentou abundância
média mais elevada nos peixes do lago Baixio e os
peixes dos lagos Aruã e Campina tiveram
abundância média mais baixa (H=11,2986; p=
0,04) (Tabela 2).
Quanto ao status das infracomunidades E
yumaricus foi a espécie central e dominante
(92,3%), M piraya a espécie secundária (7,1%) e
A. chicomendesi a espécie satélite (0,6%).
Myracetyma piraya (rs= 0,80, p = 0,19) e A.
chicomendesi (rs=0,31, p= 0,68) não apresentaram
correlação com o tamanho de S. rhombeus,
e n q u a n t o E . y u m a r i c u s a u m e n t o u
significativamente sua abundância conforme
aumentou o tamanho de S. rhombeus (Figura 2).
Não houve relação entre abundância e o sexo dos
hospedeiros.
Figura 2. Correlação entre o tamanho de Serrasalmus
rhombeus e a abundância de Ergasilus yumaricus em lagos de
várzea do rio Solimões, Amazonas, Brasil (rs=1,0, p <
0,0001).
5 10 15 20 250
0
10
20
30
40
50
60
70
Classes de tamanho (cm)
Abundância
181
no Estado do Amazonas, Brasil.
182
Tabela 1. Índices parasitários dos crustáceos ectoparasitas de Serrasalmus rhombeus de seis lagos de várzea do rio
Solimões.
Espécies PE PP N AM IM P
Ergasilus yumaricus 45 34 624 13,86 18,35
75,55
Myracetyma piraya 45 16 48
1,06 3
35,55
Argulus chicomendesi 45 4 4 0,1 1 8,9
PE = peixes examinados; PP = peixes parasitados; AM = abundância média; IM = intensidade média; P% = prevalência.
Tabela 2. Índices parasitários de Ergasilus yumaricus e Miracetyma piraya em Serrasalmus rhombeus de seis lagos
de várzea do rio Solimões.
E. yumaricus M. piraya
AM IM P AM IM P
Baixio 52,25 52,25 100 2 2,66
75
Preto 16 16 100 1,8 9 20
Anana 13,87 18,5 75 2 3,2
62,5
Campina 5,18 7,12 72,72
0,9 5 18,18
Maracá 13,50 16,87 80 0,2 1 20
Aruã 4,57 10,66 42,85 0,42 3 42,85
AM = abundância média; IM = intensidade média; P% = prevalência.
DISCUSSÃO
Ergasilus yumaricus já foi registrado parasitando
os filamentos brânquiais de S. rhombeus,
Pygocentrus nattereri (Kner, 1860) e Pristobrycon
eigenmanni (Norman, 1929) no Estado de
Rondônia, Brasil (Malta & Varella, 1995), sendo o
Estado do Amazonas um novo registro de
ocorrência.
A baixa abundância do copepoda M. piraya parece
ser comum em piranhas da Amazônia. Malta &
Varella (1993) encontrou índices semelhantes de
M. piraya em P. nattereri. Além disso, S. rhombeus
é um novo registro de hospedeiro e o Estado do
Amazonas um novo registro de ocorrência.
Em um trabalho avaliando a sazonalidade de
ocorrência e a especificidade das espécies de
Branchiura parasitas de peixes de um lago de
várzea da Amazônia verificou-se que os maiores
índices de infestação ocorreram no período de
cheia e os menores na seca e a maioria das espécies
apresentaram baixa especificidades (Malta, 1982;
1984).
Argulus chicomendesi é citado como parasita de
sete espécies de peixes de cinco famílias e duas
ordens diferentes: Siluriformes: Pimelodidae:
Hypophtalmus edentatus (Spix, 1829) e
Pseudoplatystoma tigrinum (Valenciennes, 1840);
Characiformes: Characidae: Brycon erythropterus
(Cope, 1872); Anostomidae: Schizodon fasciatus
Spix & Agassiz, 1829; Prochilodontidae:
Prochilodus nigricans (Agassiz, 1829);
Serrasalmidae: C. macropomum e P. nattereri o
que indica uma baixa especificidade parasitária.
Índices elevados de infestação por A.
chicomendesi só foram encontrados em peixes de
cativeiro na Amazônia, como ocorreu com Brycon
amazonicus (Spix & Agassiz, 1829) (Malta &
Varella, 2000)
Neste trabalho os dados corroboram com os de
Malta & Varella (2000) onde a baixa
especificidade de A. chicomendesi é comprovada
com mais um novo hospedeiro, o nono, S.
rhombeus e a baixa infestação em ambientes
naturais.
Bush e Holmes (1986), cita que apenas as espécies
centrais (em equilíbrio) apresentam padrões
Acácio et al.
Parasitic crustaceans of Serrasalmus rhombeus
REFERENCIAS BIBLIOGRÁFICAS
Braga, R.A. 1976. Ecologia e etologia de piranhas
do nordeste do Brasil (Pisces Serrasalmus).
DNOCS, Fortaleza, Brasil. 268 p.
Bush, A.O & Holmes, J C. 1986,
Bush, AO, Lafferty, KD, Lotz, JM & Shostak, AW.
1997.
Dogiel, VA. 1961
Luque, JL, Amato, JFR & Takemoto, RM. 1996.
Malta, JCO. 1982.
Malta, JCO. 1984.
Malta, JCO. 1996.
Malta, JCO & Varella, AM. 1993.
Malta, JCO & Varella, AM. 1995.
Intestinal
helminths of lesser scaup ducks: an
interactive community. Canadian Journal
Zoology, vol. 64, pp. 142-152.
Parasitology meets ecology on its
own terms: Margolis et al. 1982. Revisited.
Journal of Parasitology, vol. 83, pp. 575-
583. Ecology of the parasites of
freshwater fishes. In: Dogiel, VA,
Petrushevski, GK & Polyanski, YI. (Eds.).
Parasitology of fishes. Leningrad:
University Press, Rússia. p. 1-47.
Comparative analysis of the communities of
metazoan parasites of Orthopristis ruber
and Haemulon steindachneri (Osteichthyes:
Haemulidae) from the southeastern
Brazilian littoral: I. structure and influence
of the size and sex of hosts. Revista
Brasileira de Biologia, vol.56, pp. 279-292.
Os argulídeos (Crustacea:
Branchiura) da Amazônia Brasileira.
Aspectos da ecologia de Dolops discoidalis
Bouvier, 1899 e D. bidentata Bouvier,1899.
Acta Amazonica, vol. 12, pp. 521-528.
Os peixes de um lago de várzea
da Amazônia Central (lago Janauacá, rio
Solimões) e suas relações com os crustáceos
ectoparasitas (Branchiura: Argulidae).
Acta Amazonica, vol. 14, pp. 355-372.
Pindapixara tarira gen. et sp. n.
(Copepoda: Ergasilidae) das brânquias de
Hoplias malabaricus (Bloch, 1794)
(Characiformes: Erythrinidae) da
Amazônia brasileira. Acta Amazonica, vol.
24, pp. 135-144. Miracetyma
piraya sp. nov. (Copepoda: Ergasilidae) das
brânquias de Pygocentrus nattereri (Kner,
1860) (Characiformes: Serrasalmidae) da
Amazônia brasileira. Acta Amazonica, vol.
23, pp. 261-269. Ergasilus
yumaricus sp. n. (Copepoda: Ergasilidae)
das brânquias de Pygocentrus nattereri
(Kner, 1860), Serrasalmus rhombeus
(Linnaeus, 1819) e Pristobrycon
e i n g e n m a n n i ( N o r m a n , 1 9 2 9 )
(Characiformes: Serrasalmidae) da
Amazônia brasileira. Acta Amazonica, vol.
Neotrop. Helminthol., 6(2), 2012
183
previsíveis, enquanto espécies satélites
comportam-se de forma instável. A dominância de
E. yumaricus confirmada pelo coeficiente de
dominância indica uma possível presença de
competição com M. piraya, contudo vale ressaltar
o comportamento reprodutivo entre as duas
espécies, onde M piraya produz um número
menor de ovos, 9 a 17 (Malta & Varella, 1993),
enquanto E. yumaricus 18 a 26 ovos (Malta &
Varella, 1995), o que pode explicar também a
dominância de E. yumaricus.
O tamanho do hospedeiro, considerado uma
expressão de sua idade, apresenta um conjunto de
fatores tais como: migração do hospedeiro para a
reprodução, que pode causar variações no espectro
alimentar decorrentes da mudança no uso do
habitat; variação nos diferentes itens alimentares
do hospedeiro no decorrer do seu crescimento até a
vida adulta, que são importantes na variação do
número de parasitos (Dogiel, 1961). À medida que
o peixe cresce, ocorrem alterações no seu
comportamento alimentar e reprodutivo, que
podem influenciar na sua fauna parasitária
(Takemoto et al., 1996). S. rhombeus apresenta
diferanças nos itens alimentares em decorência da
idade, onde juvenis se alimentam de insetos,
escamas e fragmentos de nadadeiras, individuos
adultas alimentam-se quase que na totalidade de
peixes (Pizarro, 1998). Além disso, S. rhombeus
apresentou uma grande variação em seu tamanho,
o fato de hospedeiros maiores aliados ao ciclo de
vida dos parasitos que é direto, contribuiu para que
a abundância fosse maior do que nos peixes
menores.
Muitos trabalhos mostram que os parasitos de
peixes nem sempre apresentam variações
quantitativas em relação ao sexo do hospedeiro,
assim como a encontrada em S. rhombeus. Isto
pode ser considerado um reflexo da ausência de
diferenças na biologia e na dinâmica populacional
entre hospedeiros machos e fêmeas (Luque et al.,
1996).
639-650. Vanamea gen. nov. for.
Livoneca symmetrica Van Name, 1925,
(Crustacea, Isopoda, Cymothoidae) and a
redescription of the species based on
specimens from brazilian piranhas. Acta
Amazonica, vol. 23, pp. 287-296
Amazon fish parasites, 2ª
Ed., Pensoft Publishers. Sofia, Bulgária.
508pp. Biostatistical Analysis. 3ed.
Englewood Cliffs, New Jersey, USA. 717 p.
Thatcher, VE. 1993.
Thatcher, VE. 2006.
Zar, J.H. 1996.
Acácio et al.
Parasitic crustaceans of Serrasalmus rhombeus
*Author for correspondence / Autor para
correspondencia:
Mariel Acácio
Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia, Av.
André Araújo, Aleixo, Manaus, Amazonas.
E-mail/correo electrónico:
mariel.acacio@gmail.com
25, pp. 93-100. Argulus
chicomendensi sp. n. (Crustacea:
Argulidae) parasitas de peixe da Amazônia.
Acta Amazonica, vol. 30, pp. 481-498.
Dieta e reprodução da
piranha-preta (Serrasalmus rhombeus,
Linnaeus, 1766) na represa hidrelétrica de
Balbina – AM, Brasil. Dissertação de
Mestrado, Instituto Nacional de Pesquisas
da Amazônia, Manaus – AM. 67 p. Peixes
comerciais de Manaus. Ibama, Manaus,
Brasil. 144 p. Underwater
observation of piranhas in western Brazil.
Environmental Biology of Fishes, vol. 28,
pp. 17-31. Planejamento e análise
de pesquisas parasitológicas. Universidade
Federal Fluminense, Niterói, Brasil. 199 p.
Comparative analysis of the metazoan
parasite communities of leatherjackets,
Oligoplites palometa, O. saurus, and O.
saliens (Osteichthyes: Carangidae) from
Sepetiba Bay, Rio de Janeiro, Brazil.
Revista Brasileira de Biolologia, vol. 56, pp.
Malta, JCO & Varella, A. 2000.
Pizarro, MCDA. 1998.
Santos, G, Ferreira, E & Zuanon, J. 2006.
Sazima, I & Machado, FA. 1990.
Serra-Freire, NM. 2002.
Takemoto, RM, Amato, JFR & Luque, JL. 1996.
184
Received April 18, 2012.
Accepted July 04, 2012.
