Curso de Pós-Graduação em Ciências Veterinárias e Departamento de Parasitologia Animal, Universidade Federal Rural do Rio de Janeiro, Caixa Postal 74508,
CEP 23851-970, Seropédica, RJ, Brasil.
luqueufrrj@gmail.com
Neotrop. Helminthol., 6(2), 2012
2012 Asociación Peruana de Helmintología e Invertebrados Afines (APHIA)
ISSN: 2218-6425 impreso / ISSN: 1995-1043 on line
ORIGINAL ARTICLE / ARTÍCULO ORIGINAL
Caroline D. R. Saad, Fabiano M. Vieira & José L. Luque
Abstract
The morphological and quantitative data of the larvae of Anisakidae that parasitize Lophius
gastrophysus Miranda-Ribeiro, 1915 were recorded from a marine fish of commercial importance, on
the coast of the Rio de Janeiro state. Thirty six specimens of L. gastrophysus were necropsied. The
fishes were obtained in Cabo Frio, north coast of the state of Rio de Janeiro (23º S and 42º W) and the
municipality of Rio de Janeiro, from the coast of Rio de Janeiro state (21-23° S and 41-45° W). We
found five species of anisakid larvae: Anisakis type I, Terranova sp., Contracaecum sp.,
Hysterothylacium sp. and Raphidascaris sp. The larvae of Anisakis type I were found with prevalence
(P) of 22.2% and mean abundace (MA) of 0.53 larvae per host necropsied. The third stage larvae of
Terranova sp. were collected with a P=8.3% and MA=0.08. Contracaecum sp. was observed at
P=8.3% and MA=0.08. Hysterothylacium sp. was observed at P=25% and MA=0.47. The larvae of
Raphidascaris sp. were recorded with P=11.1% and MA=0.42. The present study is the first record of
Anisakis type I, Terranova sp. and Contracaeum sp. parasitizing L. gastrophysus of the coast of the
Rio de Janeiro state.
Keywords: Brazil - Anisakid larvae - Lophius gastrophysus.
Suggested citation: Saad, CDR, Vieira, FM & Luque, JL. 2012. Larvae of Anisakidae Skrjabin & Karokhin, 1945 (Nematoda,
Ascaridoidea) in Lophius gastrophysus Miranda-Ribeiro, 1915 (Actinopterygii, Lophiidae) from the coastal zone of the state of
Rio de Janeiro, Brazil. Neotropical Helminthology, vol. 6, n°2, pp. 159-177.
159
LARVAE OF ANISAKIDAE SKRJABIN & KAROKHIN, 1945 (NEMATODA, ASCARIDOIDEA)
IN LOPHIUS GASTROPHYSUS MIRANDA-RIBEIRO, 1915 (ACTINOPTERYGII, LOPHIIDAE)
FROM THE COASTAL ZONE OF THE STATE OF RIO DE JANEIRO, BRAZIL
LARVAS DE ANISAKIDAE SKRJABIN & KAROKHIN, 1945 (NEMATODA, ASCARIDOIDEA)
EM LOPHIUS GASTROPHYSUS MIRANDA-RIBEIRO, 1915 (ACTINOPTERYGII, LOPHIIDAE)
NO LITORAL DO ESTADO DO RIO DE JANEIRO, BRASIL
INTRODUÇÃO
Anisakidae Skrjabin & Karokhin, 1945 é a maior
família de Ascaridoidea Railliet & Henry, 1915 e
inclui nematóides que parasitam peixes,
mamíferos marinhos, répteis e aves piscívoras
(Anderson, 2000; Anderson et al. 2009). Os
anisakídeos são parasitos dependentes do
ambiente aquático para o seu desenvolvimento e
transmissão e os ciclos biológicos das espécies
dessa família usualmente envolvem invertebrados
aquáticos e peixes como hospedeiros
intermediários e paratênicos (Anderson, 2000).
Ainda que a maioria dos parasitos de peixes não
seja patogênica aos humanos, algumas espécies
podem originar enfermidades graves em virtude da
ingestão de pescado parasitado, sendo a mais
conhecida aquela originada por larvas de
nematóides da família Anisakidae (González,
2006). A anisakíase em humanos pode ocorrer
através da ingestão da carne ou vísceras do
pescado cruas ou insuficientemente tratadas pelo
calor, salgadas ou defumadas, contendo larvas de
anisakídeos infectantes, sendo o homem
hospedeiro acidental, as larvas não completam seu
desenvolvimento, podendo penetrar no trato
digestório e invadir os órgãos anexos provocando
uma série de efeitos patológicos (Lymbery &
Cheah, 2007).
Em peixes no litoral do Rio de Janeiro as larvas de
Anisakidae foram relatadas em 66 espécies de
hospedeiros. Estas larvas pertencem aos gêneros
Anisakis Dujardin, 1845, Contracaecum Railliet &
Henry, 1912, Hysterothylacium Ward & Magath,
1917, Terranova Leiper & Atkinson, 1914,
Pseudoterranova Mosgovoy, 1950 e
Raphidascaris Railliet & Henry, 1915 (Luque &
Poulin, 2004; Tavares & Luque, 2006, Luque et al.
2011).
Apesar de hospedeiros mamíferos terem sido
infectados experimentalmente com anisakídeos de
várias espécies, infecções humanas quase sempre
envolvem Anisakis simplex Rudolphi, 1809 e
Pseudoterranova decipiens Krabbe, 1878
(Lymbery & Cheah, 2007).
Lophius gastrophysus Miranda-Ribeiro, 1915
(Lophiiformes, Lophiidae) é um peixe teleósteo
marinho, de hábito batidemersal, que no Atlântico
Sul ocorre do litoral do estado do Rio de Janeiro à
Argentina (Figueiredo & Menezes, 1978; Froese
& Pauly, 2012). Possue grande importância
comercial e nas regiões Sudeste e Sul é um dos
principais alvos da pesca demersal para áreas
profundas da Zona Econômica Exclusiva
Brasileira, o qual tomou impulso a partir do ano de
2000 (Perez et al., 2002, 2003; Perez & Pezzuto,
2006; Valentim et al., 2007). É um peixe de
elevado valor econômico no mercado
Larvas de Anisakidae em Lophius gastrophysus no Brasil
160
Saad et al.
Resumo
Palavras-chave: Brasil - Larvas de anisakídeos - Lophius gastrophysus.
O objetivo do presente trabalho é registrar e fornecer dados morfológicos e quantitativos de larvas de
Anisakidae que parasitam Lophius gastrophysus Miranda-Ribeiro, 1915, uma espécie de peixe
marinho de importância comercial, no litoral do estado do Rio de Janeiro. Foram necropsiados 36
espécimes de L. gastrophysus. Os peixes foram obtidos em entrepostos de pescados localizados no
município de Cabo Frio, litoral norte do estado do Rio de Janeiro (23º S e 42º W) e no município do Rio
de Janeiro, oriundos da costa marítima do estado do Rio de Janeiro, (21-23º S e 41-45º W). Foram
encontradas cinco espécies de larvas de nematóides Anisakidae: Anisakis Tipo I, Terranova sp.,
Contracaecum sp., Hysterothylacium sp. e Raphidascaris sp. As larvas de Anisakis Tipo I foram
encontradas com prevalência (P) de 22,2% e abundância média (AM) de 0,53 larvas por hospedeiro
necropsiado. As larvas de terceiro estágio de Terranova sp. foram coletadas com P=8,3% e com
AM=0,08. Contracaecum sp. foram observadas com P=8,3% e AM=0,08. Foi encontrado o tipo larval
Hysterothylacium sp. com P=25% e AM=0,47. As larvas de Raphidascaris sp. foram registradas com
P=11,1% e AM=0,42. O presente estudo é o primeiro registro da ocorrência de Anisakis tipo I,
Terranova sp. e Contracaeum sp. parasitando L. gastrophysus do litoral do estado do Rio de Janeiro.
Neotrop. Helminthol., 6(2), 2012
161
internacional e devido a crescentes oportunidades
de exportação para países desenvolvidos como os
da Europa e Ásia (Perez et al., 2002; Perez &
Pezzuto, 2006; Valentim et al., 2007). Entretanto,
apesar da importância mencionada dessa espécie
de hospedeiro, são inexistentes os estudos
específicos de detecção, identificação e de
descrição dos parasitos com potencial zoonótico.
O objetivo do presente trabalho é fornecer dados
morfológicos, quantitativos e de novos registros de
larvas de nematoides da Família Anisakidae que
parasitam L. gastrophysus no litoral do estado do
Rio de Janeiro.
As coletas e necropsias dos hospedeiros foram
realizadas entre março de 2009 e setembro de
2010. Foram necropsiados 36 espécimes de L.
gastrophysus (Actinopterygii, Lophiidae). A
maioria dos peixes necropsiados foi obtida em
entrepostos de pescados localizados no município
de Cabo Frio, litoral norte do estado do Rio de
Janeiro (23º S e 42º W).
Os hospedeiros foram transportados
acondicionados em caixas de isopor contendo
gelo, e posteriormente acondicionados em freezer
no Laboratório de Parasitologia de Peixes, na
Universidade Federal Rural do Rio de Janeiro. Os
peixes foram medidos, pesados e posteriormente
sexados. As espécies de hospedeiros foram
identificadas de acordo com Figueiredo &
Menezes (1978) e Menezes & Figueiredo (1980,
2000).
Após serem coletados, os parasitos foram fixados
em formol 4% por 48 h e acondicionados em etanol
70%. Para o estudo morfológico, os nematóides
foram clarificados em Lactofenol de Amann
(1:1:2:1 fenol: ácido lático: glicerina: água
destilada) e observados em microscópio óptico
Hund-Wetzlar H-600 equipado com contraste de
fase. Os desenhos foram feitos com auxílio de tubo
de desenho e a morfometria foi realizada com
ocular micrométrica acoplada ao referido
microscópio. As medidas são fornecidas em
milímetros seguidas pela amplitude de variação
dos tamanhos, entre parênteses.
A identificação dos nematóides, a classificação e a
MATERIAL E MÉTODOS
terminologia morfológica das larvas de
Anisakidae foram feitas de acordo com Petter &
Maillard (1988), Timi et al. (2001), Bicudo et al.
(2005), Tavares & Luque (2006), Anderson et al.
(2009) e Luque et al. (2011). Os dados de
prevalência e abundância média foram calculados
de acordo com Bush et al. (1997). Os espécimes
representativos dos parasitos foram depositados na
Coleção Helmintológica do Instituto Oswaldo
Cruz (CHIOC), Rio de Janeiro, Brasil.
Subfamília Anisakinae Railliet & Henry, 1912
Anisakis tipo I
(Figuras 1-3, Tabela 1).
Descrição (baseada em nove espécimes):
Larvas de terceiro estágio. Extremidade anterior
com lábio dorsal e dois lábios ventrolaterais pouco
desenvolvidos (Fig. 1). Dente larval próximo da
abertura oral (Fig. 2). Poro excretor ventral,
localizado logo abaixo dos lábios ventrolaterais
(Fig. 2). Seis papilas cefálicas. Ventrículo presente
(Fig. 1). Apêndice ventricular e ceco intestinal
ausentes (Fig. 1). Três glândulas retais
aproximadamente esféricas (Fig. 3). Cauda de
formato cônico, com mucro terminal (Fig. 3).
Local de Infecção: Mesentério e cavidade geral.
Prevalência da infecção: 22,2%.
Abundância média: 0,53 parasitos por
hospedeiro necropsiado.
Material depositado: CHIOC nº 35726.
Terranova sp.
(Tabela 2).
Descrição (baseada em cinco espécimes):
Larvas de terceiro estágio. Extremidade anterior
com lábio dorsal e dois lábios ventrolaterais pouco
desenvolvidos. Cutícula com estriações
transversais mais evidentes na extremidade
posterior do corpo. Dente larval próximo da
abertura oral. Poro excretor ventral, localizado
logo abaixo dos lábios ventrolaterais. Seis papilas
cefálicas. Ventrículo presente. Apêndice
ventricular ausente. Presença de duas glândulas
retais aproximadamente esféricas. Cauda de
formato cônico, com mucro ausente.
Local de Infecção: Mesentério e cavidade geral.
Prevalência da infecção: 8,3%.
Abundância média: 0,08 parasitos por
RESULTADOS
162
hospedeiro necropsiado.
Material depositado: CHIOC nº35730.
Contracaecum sp.
(Figuras 4-6, Tabela 3).
Descrição (baseada em um espécime):
Larva de terceiro estágio. Cutícula com estriações
transversais em todo o corpo, mais evidentes na
extremidade posterior, e com estrias longitudinais
incompletas, dando uma aparência de mosaico
para a superfície corporal (Figs. 4, 5 e 6).
Extremidade anterior com lábio dorsal e dois
lábios ventrolaterais pouco desenvolvidos (Fig. 5).
Dente larval próximo da abertura oral (Fig. 5).
Poro excretor ventral, localizado logo abaixo dos
lábios ventrolaterais (Fig. 5). Seis papilas
cefálicas. Ventrículo pequeno e sub-esférico (Fig.
4). Ceco intestinal aproximadamente três vezes
menor que o apêndice ventricular (Fig. 4).
Ventrículo e apêndice ventricular presentes (Fig.
4). Ceco intestinal presente (Fig. 4). Duas
glândulas retais aproximadamente esféricas (Fig.
6). Cauda de formato cônico. Mucro ausente (Fig.
6).
Local de Infecção: Mesentério.
Prevalência da infecção: 8,3%.
Abundância média: 0,08 parasitos por
hospedeiro necropsiado.
Material depositado: CHIOC nº35727.
Raphidascaridinae Hartwich, 1954
Anisakis sp. A. simplex A. simplex A. typica Anisakis Tipo I
Hospedeiros Prionotus
punctatus Engraulis
anchoita Paralichthys
isosceles Trichiurus
lepturus Lophius
gastrophysus
Comp. Total 6,17 (3,51-
8,40)
21,45
(14,44-
26,93)
15,60 (15,30-
16,00)
19,31
(15,34-
22,43)
20,21 (17,61-
26,49)
Larg. máxima (ou
na metade do
corpo)
0,16 (0,08-
0,56) 0,48 (0,36-
0,60) 0,36 (0,09-
0,22)
0,45
(0,35-0,6) 0,57 (0,47-
0,68)
Comp. Esôfago 0,54 (0,34-
0,74) 1,92 (1,40-
2,29) 1,57 (1,53-
1,62) 1,46 (1,1-
1,81) 1,63 (1,06-
2,01)
Comp. Ventrículo 0,30 (0,12-
0,37) 0,78 (0,60-
0,90) _ 0,61 (0,5-
0,76) 0,67 (0,57-
0,75)
Larg. Ventrículo 0,08 (0,03-
0,11) 0,20 (0,16-
0,26) 0,22 (0,22-
0,25) - 0,19 (0,15-
0,23)
Larg. junção
ventrículo-
intestino _ _ _ - 0,47 (0,41-
0,53)
Anel nervoso* 0,05 (0,04-
0,06) 0,29 (0,23-
0,34) 0,27 (0,26-
0,28) - 0,23 (0,20-
0,25)
Comp. Cauda 0,15 (0,12-
0,19) 0,11 (0,08-
0,14) 0,08 (0,07-
0,08) 0,12
(0,08-0,2) 0,11 (0,09-
0,14)
Referência Bicudo et
al. (2005) Timi et al.
(2001) Felizardo et
al. (2009) Borges et
al. (2012) Presente
trabalho
Tabela 1. Comparação dos valores médios (mm) e amplitude de variação da morfometria de larvas de Anisakis sp.
relatados por Bicudo et al. (2005), Anisakis simplex relatados por Timi et al. (2001), Felizardo et al. (2009), Anisakis
typica relatado por Borges et al. (2012) e das larvas de Anisakis Tipo I parasitos de Lophius gastrophysus do litoral
do estado do Rio de Janeiro, Brasil.
* Distância da extremidade anterior ao anel nervoso.
Larvas de Anisakidae em Lophius gastrophysus no Brasil Saad et al.
Neotrop. Helminthol., 6(2), 2012
163
Hysterothylacium sp.
(Figuras 7-9, Tabela 4).
Descrição (baseada em quatro espécimes):
Larvas de terceiro estágio. Lábios e asas laterais
ausentes (Fig. 7). Dente larval próximo da abertura
oral (Fig. 7). Poro excretor ventral, localizado
próximo ao nível do anel nervoso (Fig. 7).
Ventrículo aproximadamente esférico (Fig. 8).
Apêndice ventricular presente (Fig. 8); proporção
apêndice ventricular/ esôfago 0,95. Ceco intestinal
curto, se estendendo um pouco além do limite do
ventrículo (Fig. 8); proporção ceco
intestinal/apêndice ventricular 0,15; proporção do
ceco intestinal/esôfago 0,11 (0,11-0,14). Quatro
glândulas retais aproximadamente esféricas (Fig.
9). Cauda cônica com mucro (Fig. 9).
Local da Infecção: Mesentério e cavidade geral.
Prevalência da infecção: 25%.
Abundância média: 0,47 parasitos por
hospedeiro necropsiado.
Material depositado: CHIOC nº35728.
Raphidascaris sp.
(Figuras 10-12, Tabela 5).
Descrição (Baseada em 13 espécimes):
Larvas de terceiro estágio. Lábios e asas laterais
ausentes (Fig. 10). Dente larval próximo da
abertura oral (Fig. 11). Poro excretor ventral,
localizado pouco posterior ao anel nervoso (Figs.
10 e 11). Cutícula com discretas estriações
transversais ao longo do corpo. Ventrículo
presente, mais largo do que longo (Fig. 10).
Apêndice ventricular presente (Fig. 10); proporção
apêndice ventricular/esôfago 0,55. Ceco intestinal
ausente. Duas glândulas retais aproximadamente
esféricas (Fig. 12). Cauda afilada, com estriações
transversais bem evidentes na porção terminal.
Local de Infecção: Mesentério, cavidade geral e
fígado.
Prevalência da infecção: 11,1%.
Abundância média: 0,42 parasitos por
hospedeiro necropsiado.
Material depositado: CHIOC nº35729.
Terranova sp.
Hospedeiros
Engraulis
anchoita Paralichthys
isosceles Lophius
gastrophysus
Comp. Total
4,63 (3,37-6,52) 6,13 (5,63-7,75) 8,79 (8,63-8,96)
Larg. máxima (ou na metade do
corpo)
0,17 (0,13-0,19) 0,17 (0,16-0,18) 0,28 (0,27-0,29)
Comp. Esôfago
0,65 (0,54-0,80) 0,99 (0,78-1,20) 0,90 (0,89-0,91)
Comp. Ventrículo
0,30 (0,21-0,35) _ 0,39 (0,38-0,41)
Larg. Ventrículo
0,11 (0,09-0,15) 0,16 (0,15-0,17) 0,13 (0,11-0,15)
Comp. ceco intestinal
0,54 (0,50-0,60) 0,35 (0,35-0,36) 0,60 (0,55-0,66)
Larg. junção ventrículo-intestino
_ _ 0,25 (0,25-0,25)
Anel nervoso*
0,18(0,14-0,22) 0,17 (0,11-0,22) 0,23 (0,23-0,23)
Comp. Cauda
0,12 (0,10-0,15) 0,24 (0,23-0,25) 0,13 (0,12-0,14)
Referência Timi et al.
(2001) Felizardo et al.
(2009) Presente trabalho
Tabela 2. Comparação dos valores médios (mm) e amplitude de variação da morfometria de larvas de Terranova sp.
relatados por Timi et al. (2001), Felizardo et al. (2009) e das larvas de Terranova sp. parasitos de Lophius
gastrophysus do litoral do estado do Rio de Janeiro, Brasil.
*Distância da extremidade anterior ao anel nervoso.
Larvas de Anisakidae em Lophius gastrophysus no Brasil Saad et al.
Contracaecum sp.
Hospedeiros Engraulis anchoita Paralichthys
isosceles Lophius
gastrophysus
Comp. Total 5,01 (4,06-5,82) 4,97 (4,88-5,06) 4,14
Larg. máxima (ou na metade
do corpo) 0,19 (0,16-0,24) 0,20 (0,09-0,22) 0,19
Comp. Esôfago 0,50 (0,40-0,63) 0,67 (0,64-0,70) 0,20
Comp. Ventrículo 0,36 (0,30-0,43)*² _ 0,02
Larg. Ventrículo _ 0,07 (0,04-0,10) 0,03
Comp. Apêndice ventricular _ 0,46 (0,42-0,50) 0,36
Comp. ceco intestinal 0,26 (0,21-0,34) 0,30 (0,28-0,33) 0,10
Larg. junção ventrículo-
intestino _ _ 0,09
Anel nervoso*¹ 0,20 (0,16-0,24) 0,16 (0,14-0,18) 0,06
Comp. Cauda 0,10 (0,09-0,13) 0,15 (0,14-0,17) 0,12
Referência Timi et al. (2001) Felizardo et al.
(2009) Presente trabalho
Tabela 3. Comparação dos valores médios (mm) e amplitude de variação da morfometria de larvas de
Contracaecum sp. relatados por Timi et al. (2001), Felizardo et al. (2009) e das larvas de Contracaecum sp. parasitos
de Lophius gastrophysus do litoral do estado do Rio de Janeiro, Brasil.
*¹Distância da extremidade anterior ao anel nervoso.
*² Comprimento do ventrículo somado ao comprimento do apêndice ventricular.
164
Tabela 4. Comparação dos valores médios (mm) e amplitude de variação da morfometria de larvas terceiro estágio
de Hysterothylacium sp. relatados por Felizardo et al. (2009), por Bicudo et al. (2005) e por Borges et al. (2012) e das
larvas de Hysterothylacium sp. parasitos de Lophius gastrophysus do litoral do estado do Rio de Janeiro, Brasil.
Hysterothylacium sp.
Hospedeiro
Paralichthys
isosceles
Prionotus
punctatus
Trichiurus
lepturus
Lophius
gastrophysus
Comp. Total
10,10 (3,62-16,70) 14,99 (2,97-23,13) 7,84 (3,42-14,8)
5,78 (4,44-7,13)
Larg. m áxima (ou na
metade do corpo) 0,25 (0,11-0,40) 0,35 (0,08-0,56) 0,24 (0,13-0,4) 0,20 (0,14-0,26)
Comp. Esôfago
0,69 (0,23-1,16) 0,93 (0,40-1,25) 0,64 (0,41-0,87)
0,45 (0,35-0,56)
Comp. Ventrículo _
0,11 (0,04-0,15) 0,07 (0,04-0,1) 0,05 (0,04-0,06)
Larg. Ventrículo 0,10 (0,05-0,15)
0,09 (0,04-0,14)
-
0,04 (0,03-0,05)
Comp. Apêndice
ventricular
0,86 (0,35-1,37)
0,58 (0,15-1,16)
0,59 (0,31-0,84)
0,34 (0,33-0,35)
Comp. ceco intestinal 0,18 (0,05-0,32)
0,40 (0,14-0,56)
0,16 (0,1-0,46)
0,05 (0,05-0,06)
Larg. junção ventrículo -
intestino
_
_
-
0,16 (0,11-0,22)
Anel nervoso*¹
0,29 (0,12-0,46)
0,31 (0,21-0,40)
-
0,09 (0,07-0,11)
Poro excretor*²
0,36 (0,25-0,46)
0,33 (0,17-0,46)
-
0,32(0,19-0,45)
Comp. Cauda
0,20 (0,10-0,32)
0,31 (0,12-0,47)
0,16 (0,11-0,22)
0,13 (0,13-0,13)
Referência Felizardo et al.
(2009) Bicudo et al.
(2005) Borges et al.
(2012) Presente
trabalho
*¹ Distância da extremidade anterior ao anel nervoso.
*² Distância da extremidade anterior ao poro excretor.
Neotrop. Helminthol., 6(2), 2012
165
Larvas de Anisakidae em Lophius gastrophysus no Brasil Saad et al.
Tabela 5. Comparação dos valores médios (mm) da morfometria de larvas de Raphidascaris sp. relatados por
Bicudo et al. (2005), Felizardo et al. (2009) e das larvas de Raphidascaris sp. parasitos de Lophius gastrophysus do
litoral do estado do Rio de Janeiro, Brasil.
Raphidascaris sp.
Hospedeiros Prionotus punctatus Paralichthys ysosceles Lophius
gastrophysus
Comp. Total 8,12 (3,94-12,05) 9,17 (6,85-11,50) 8,35 (6,45-9,86)
Larg. Máxima (ou na
metade do corpo) 0,29 (0,14-0,35) 0,29 (0,28-0,31) 0,36 (0,26-0,47)
Comp. Esôfago 0,92 (0,65-1,09) 0,85 (0,57-0,93) 0,80 (0,58-0,97)
Comp. Ventrículo 0,06 (0,03-0,09) _ 0,06 (0,05-0,07)
Larg. Ventrículo 0,13 (0,06 0,18) 0,12 (0,08 0,15) 0,13 (0,10-0,16)
Comp. Apêndice
ventricular 0,42 (0,15-0,72) 0,48 (0,28-0,80) 0,44 (0,27-0,53)
Larg. Junção
ventrículo-intestino _ _ 0,30 (0,23-0,38)
Anel nervoso*¹ 0,32 (0,23-0,85) 0,20 (0,12-0,28) 0,24 (0,18-0,31)
Poro excretor*² 0,35 (0,26-0,90) 0,36 (0,27-0,42) 0,35 (0,29-0,46)
Comp. Cauda 0,32 (0,22-0,41) 0,25 (0,13-0,34) 0,20 (0,12-0,33)
Referência Bicudo et al. (2005) Felizardo et al. (2009) Presente trabalho
*¹ Distância da extremidade anterior ao anel nervoso.
*² Distância da extremidade anterior ao poro excretor.
166
Neotrop. Helminthol., 6(2), 2012
Figuras 1-3. Anisakis Tipo I. Larva de terceiro estádio coletada em Lophius gastrophysus. 1) região anterior, vista lateral; 2)
extremidade anterior; 3) extremidade posterior.
167
Larvas de Anisakidae em Lophius gastrophysus no Brasil Saad et al.
Figuras 4-6. Contracaecum sp. Larva de terceiro estágio coletada em Lophius gastrophysus. 4) região anterior, vista lateral; 5)
extremidade anterior, vista lateral; 6) extremidade posterior.
168
Neotrop. Helminthol., 6(2), 2012
Figuras 7-9. Hysterothylacium sp. Larva de terceiro estágio coletado em Lophius gastrophysus. 7) região anterior, vista lateral;
8) Detalhe na região do ceco intestinal reduzido, vista lateral; 9) extremidade posterior.
169
Figuras 10-12. Raphidascaris sp. Larva de terceiro estágio coletada em Lophius gastrophysus. 10) região anterior, vista lateral;
11) extremidade anterior, vista lateral; 12) extremidade posterior, vista lateral.
Larvas de Anisakidae em Lophius gastrophysus no Brasil Saad et al.
170
Neotrop. Helminthol., 6(2), 2012
DISCUSSÃO
Os nematóides do gênero Anisakis sp. são parasitos
do trato digestório de seus hospedeiros definitivos,
os mamíferos marinhos, utilizando como
hospedeiros intermediários ou paratênicos
invertebrados marinhos e peixes teleósteos (Davey,
1971; Smith & Wootten, 1978; Anderson, 2000).
No Brasil, Luque & Poulin (2004) registraram a
ocorrência de larvas de Anisakis sp. em 15 espécies
de peixes teleósteos no litoral do estado do Rio de
Janeiro. Após dois anos, Tavares & Luque (2006)
acrescentaram a ocorrência de Anisakis sp. em
outras três espécies de peixes teleósteos dessa
mesma localidade. Entretanto, larvas desse gênero
até o presente estudo ainda não haviam sido
registradas em L. gastrophysus.
O gênero Anisakis possui dois tipos larvais:
Anisakis tipo I e tipo II, que são diferenciados por
caracteres morfométricos do ventrículo e por
possuir ou não mucro (Berland, 1961). Estudos
moleculares recentes indicam que esses dois tipos
larvais de Anisakis formam dois complexos de
espécies (Mattiucci et al. 2005; Valentini et al.
2006; Murata et al. 2011), e que portanto, com a
utilização de caracteres morfológicos não é
possível associar um dos tipos larvais de Anisakis
com apenas uma espécie.
A identificação dos espécimes encontrados em L.
gastrophysus foi baseada na morfologia do trato
gastrintestinal (ventrículo longo, ausência de ceco
intestinal e apêndice ventricular), posição do dente
larval, localização do poro excretor e morfologia da
cauda com típico mucro terminal (Hartwich, 1974;
Smith & Wootten, 1978; Smith, 1983).
As larvas de Anisakis tipo I encontradas em L.
gastrophysus apresentam comprimento do corpo
com valores morfométricos aproximados às larvas
de Anisakis estudadas Timi et al. (2001), Felizardo
et al. (2009) e Borges et al. (2012) (Tabela 1).
Somente no estudo de Timi et al. (2001) os
hospedeiros não eram oriundos do litoral do estado
do Rio de Janeiro (Tabela 1). Valores inferiores aos
apresentados pelas larvas de Anisakis tipo I do
presente estudo foram registrados por Bicudo et al.
(2005) em relação ao comprimento total das larvas
de Anisakis sp. coletadas em Prionotus punctatus
Bloch, 1793.
O menor tamanho corpóreo das larvas pode ser
influenciado pela limitação de espaço nos
primeiros hospedeiros intermediários (crustáceos e
moluscos), segundo afirma Køie (1993). Segundo
Timi et al. (2001), essas diferenças morfométricas
encontradas entre espécimes de uma mesma
espécie podem ocorrer em virtude de um
desenvolvimento alométrico dos indivíduos.
No Brasil, o parasitismo por larvas de nematóides
do gênero Terranova foi registrado por Luque &
Poulin (2004) em 20 espécies de peixes marinhos
do litoral do estado do Rio de Janeiro, e por Tavares
& Luque (2006) em outras 24 espécies de peixes
teleósteos do litoral do estado do Rio de Janeiro.
Entretanto, esse gênero de nematoide ainda não
havia sido registrado em L. gastrophysus, o que
constitui o resente estudo no primeiro registro de
Terranova sp. nessa espécie de hospedeiro.
As larvas diagnosticadas como Terranova sp. em L.
gastrophysus são semelhantes morfológica e
morfometricamente às descritas por Timi et al.
(2001) parasitando Engraulis anchoita Hubbs &
Marini, 1935 (Clupeiformes, Engraulidae) na
Argentina e Uruguai, e Felizardo et al. (2009) em
Paralichthys isosceles Jordan, 1891
(Pleuronectiformes, Paralichthyidae) no Brasil
(Tabela 2). A identificação dos espécimes
encontrados em L. gastrophysus foi baseada no
tamanho pequeno das larvas, ausência de mucro e
ventrículo alongado, com proporção
comprimento/largura menor que sete.
Os gêneros Terranova Leiper & Atkinson, 1914,
Pulchascaris Vicente & Santos, 1972 e
Pseudoterranova Mozgovoy, 1951 também
pertencem à Família Anisakidae. A diferenciação
entre as larvas dos gêneros Terranova e
Pseudoterranova e entre as de Terranova e de
Pulchascaris deve ser feita com base na
observação de estruturas do sistema excretor e na
relação comprimento/ largura do ventrículo
(Tavares & Luque, 2006).
Os nematóides adultos do gênero Contracaecum
são parasitos de aves piscívoras e mamíferos
marinhos (Hartwich, 1974; Vicente et al. 1985). As
larvas de terceiro estádio desse gênero são
comumente encontradas em peixes.
No Brasil, os registros da ocorrência de larvas de
Contracaecum sp. parasitando peixes marinhos do
171
Larvas de Anisakidae em Lophius gastrophysus no Brasil Saad et al.
no interior da cavidade corporal (Norris &
Overstreet, 1976; Smith, 1983; Køie, 1993;
Marcogliese, 1996).
Hysterothylacium é o maior gênero da
Superfamília Ascaridoidea, e espécies desse
gênero apresentam uma grande variação na
morfologia da cauda, no sistema excretor, e na
presença ou ausência de asas (Bruce, 1990).
Espécies desse gênero são facilmente confundidas
com espécies de Contracaecum, especialmente nos
estágios larvais, em função da morfologia do trato
gastrintestinal, uma vez que ambos apresentam
ceco intestinal e apêndice ventricular (Deardorff &
O v e r s t r e e t , 1 9 8 0 ) . E n t r e t a n t o , e m
Hysterothylacium o poro excretor está localizado
na altura do anel nervoso e em Contracaecum o
poro excretor se localiza próximo ao interlábio
ventral (Deardorff & Overstreet, 1980, 1981).
No Brasil ocorrem as espécies Hysterothylacium
fortalezae (Klein, 1973) (= Contracaecum
fortalezae) parasitando Scomberomorus
brasiliensis Collete, Russo & Zavala-Camim, 1978
(Klein, 1973) e H. reliquens (Norris & Overstreet,
1975) em Batrachoides surinamensis Bloch &
Schneider, 1801 (Deardorff & Overstreet, 1980).
No litoral do estado do Rio de Janeiro foram
registradas 28 espécies de peixes marinhos
infectadas por larvas de Hysterothylacium sp.
(Tavares & Luque, 2006).
No presente estudo foram coletadas larvas de
Hysterothylacium sp. que apresentavam como
característica morfológica o ceco intestinal curto,
não chegando a atingir a região mediana do
esôfago, estendendo-se um pouco além da altura do
ventrículo (Fig. 8). Levando-se em consideração o
tamanho do ceco intestinal, as larvas de
Hysterothylacium sp. do presente estudo se
assemelham às larvas de Hysterothylacium sp.
descritas por Felizardo et al. (2009) em P. isosceles
e às larvas desse gênero descritas por Borges et al.
(2012) (Tabela 4), entretanto, as larvas do presente
estudo não possuem asas laterais, que foram
relatadas por Felizardo et al. (2009) e Borges et al.
(2012).
As espécies do gênero Raphidascaris Railliet &
Henry, 1915 são parasitos de peixes teleósteos, e
possuem os peixes como hospedeiros
intermediários, paratênicos ou definitivos
(Hartwich, 1974; Smith, 1984a).
litoral do estado do Rio de Janeiro foram realizados
principalmente por Rego et al. (1983), parasitando
Pomatomus saltatrix (Linnaeus, 1766)
(Perciformes, Pomatomidae); Rego & Santos
(1983), parasitando Scomber japonicus Houttuyn,
1782 (Perciformes, Scombridae); Barros & Amato
(1993), parasitando T. lepturus; São Clemente et al.
(1994,1995), em P. pagrus e T. lepturus; Silva &
São Clemente (2001) em Coryphaena hyppurus
Linnaeus, 1758 (Perciformes, Coryphaenidae) e
Lutjanus synagris (Linnaeus, 1758) (Perciformes,
Lutjanidae); Barros (1994) e Paraguassú et al.
(2000, 2002), em P. pagrus; Paraguassú et al.
(2002) e Knoff et al. (2007), parasitando
Genypturus brasiliensis Regan, 1903; Felizardo et
al. (2009), em P. isosceles; e Dias et al. (2011), em
Scomberomorus cavalla Cuvier, 1829. Luque &
Poulin (2004) relataram 27 espécies de peixes
marinhos do litoral do Rio de Janeiro, como
hospedeiros de larvas desse gênero. Tavares &
Luque (2006) acrescentaram a essa listagem mais
duas espécies de hospedeiros parasitados por larvas
de Contracaecum sp.
No presente estudo, as larvas de terceiro estágio de
Contracaecum sp. foram coletadas em L.
gastrophysus, o que se constitui no primeiro
registro da ocorrência de larvas desse gênero nessa
espécie de hospedeiro.
Os estudos de Incorvaia & Díaz de Astarloa (1998)
e Timi et al. (2001), não só registraram a ocorrência
das larvas de Contracaecum sp., como
descreveram essas larvas que estavam parasitando
Paralichthys orbignyanus (Valenciennes, 1839)
(Pleuronectiformes, Paralichthyidae), P.
patagonicus Valenciennes, 1839 e Engraulis
anchoita, respectivamente. No Brasil, Rego et al.
(1983) e Felizardo et al. (2009) também
descreveram as larvas de Contracaecum sp.
coletadas em Pomatomus saltatrix e em P. isosceles
respectivamente. As larvas de Contracaecum sp.
encontradas no presente estudo em L. gastrophysus
se assemelham morfológica e morfometricamente
às larvas deste gênero encontradas por Timi et al.
(2001) e Felizardo et al. (2009) (Tabela 3).
Nematóides adultos do gênero Hysterothylacium
Ward & Magath, 1917 são comumente encontrados
no trato digestório de peixes teleósteos, sendo que
as larvas são conhecidas por infectar inúmeras
espécies de peixes, onde geralmente encontram-se
encapsuladas na superfície das vísceras e/ou livres
172
Neotrop. Helminthol., 6(2), 2012
morfológicos ainda não estão plenamente
desenvolvidos nas larvas de terceiro estágio desses
dois gêneros, o que ocorre somente à partir do
quarto estágio larvar. Dessa forma, os aspectos
biológicos também devem ser levados em
consideração no momento da diferenciação de
algumas larvas de Anisakidae.
Tavares & Luque (2006) ressaltam que para a
correta determinação do gênero de algumas larvas
de terceiro estágio de Anisakidae, devem ser
considerados, além dos caracteres morfológicos e
morfométricos, as informações sobre hospedeiros
e localidade geográfica, e também o uso de
caracteres moleculares que permitam a distinção
dos tipos morfológicos. Borges et al. (2012) à partir
do diagnóstico morfológico aliado ao diagnóstico
molecular identificaram dois tipos larvais de
Anisakidae em Trichiurus lepturus Linnaeus, 1758
(Perciformes, Trichiuridae) do litoral do Rio de
Janeiro. Pela primeira vez no Brasil foi possível a
identificação de Anisakis typica por caracteres
moleculares, à partir da comparação de sequências
de DNA de larvas de terceiro estágio desses
nematoides que parasitavam em T. lepturus e de
sequências de A. typica depositadas no GenBank
(Borges et al., 2012). O mesmo não foi possível
com as larvas de Hysterothylacium sp. estudadas
por Borges et al. (2012), uma vez que no GenBank
não existem depositadas sequências de DNA de
Hysterothylacium spp. que se assemelhem com as
larvas estudadas por esses autores.
Knoff et al. (2012) propuseram a espécie
Hysterothylacium deardorffoverstreetorum
Felizardo, Iñiguez, Maldonado Jr., Torres, Pinto &
Gomes, 2012 à partir de larvas de terceiro e quarto
estágio coletadas em Paralichthys isosceles no
litoral do Rio de Janeiro, Brasil. Borges et al.
(2012) afirmam que são conhecidas cerca de 60
espécies de Hysterothylacium descritas à partir de
estudos morfológicos de espécimes adultos. Knoff
et al. (2012) utilizaram argumentos filogenéticos e
moleculares para propor a nova espécie de
Hysterothylacium, entretanto poucas espécies
desse gênero ainda tem seus caracteres moleculares
conhecidos (Borges et al., 2012), evidenciando a
impossibilidade da proposta de uma nova espécie
de Hysterothylacium pela comparação de
sequências de DNA e pela morfologia dos estágios
larvais.
No Brasil, as larvas de Raphidascaris sp. são
amplamente registradas em peixes marinhos
(Vicente & Santos, 1973, 1974; Feijó et al., 1979;
Rego & Santos, 1983; Rego et al., 1983; Vicente et
al., 1985; Eiras & Rego, 1987; Vicente & Pinto,
1999; Knoff et al., 2001, 2007; Paraguassú et al.,
2000, 2002; Luque & Poulin, 2004; Tavares &
Luque, 2006; Felizardo et al. 2009).
Segundo Vicente et al. (1985) são relatadas quatro
espécies do gênero parasitando peixes marinhos no
Brasil: Raphidascaris acus Bloch, 1779; R.
atlanticus Rodrigues, 1974; R. yamagutii Vicente
& Santos, 1974 e R. vicentei Santos, 1970.
Entretanto, Smith (1984b) considera R. atlanticus e
R. yamagutii como sinônimos de R. vicentei.
O estudo de Luque & Poulin (2004) relatam que
larvas de Raphidascaris sp. foram registradas em
22 espécies de peixes no litoral do estado do Rio de
Janeiro. Tavares & Luque (2006) adicionaram a
essa listagem nove espécies de peixes desta mesma
localidade.
As larvas de Raphidascaris sp. do presente estudo
assemelham-se às descritas por Bicudo et al.
(2005), por não apresentarem lábios, por possuírem
dente larval, por terem sutis estriações transversais
na cutícula, por possuírem esôfago claviforme, o
poro excretor localizado após o anel nervoso, pela
presença de um apêndice ventricular, pela ausência
de ceco intestinal, o ventrículo mais largo do que
longo, por não apresentarem asas laterais, e por
possuírem cauda cônica, afilada e com estriações
transversais evidentes.
As larvas de Raphidascaris sp. coletadas em L.
gastrophysus do presente estudo apresentam
tamanho médio corporal na mesma faixa das larvas
de Raphidascaris estudadas por Bicudo et al.
(2005) e Felizardo et al. (2009) (Tabela 5). Apesar
do tamanho médio das larvas de Raphidascaris do
presente estudo ser próximo das larvas deste
gênero estudas por Bicudo et al. (2005) e Felizardo
et al. (2009), a presença de asas laterais nas larvas
descritas por Felizardo et al. (2009) é a
característica que as diferencia morfologicamente.
De acordo com Bicudo et al. (2005), as
características morfológicas que diferenciam os
gêneros Raphidascaris e Raphidascaroides são a
forma dos lábios e a presença de interlábios em
Raphidascaroides. Entretanto esses caracteres
173
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Correspondence to author/ Autor para
correspondencia:
José L. Luque
Curso de Pós-Graduação em Ciências Veterinárias
e Departamento de Parasitologia Animal,
Universidade Federal Rural do Rio de Janeiro,
Caixa Postal 74508, CEP 23851-970, Seropédica,
RJ, Brasil.
E-mail / correo electrónico:
luqueufrrj@gmail.com
Received May 31, 2012.
Accepted August 18, 2012.
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