147
Neotrop. Helminthol., 6(2), 2012
2012 Asociación Peruana de Helmintología e Invertebrados Afines (APHIA)
ISSN: 2218-6425 impreso / ISSN: 1995-1043 on line
ORIGINAL ARTICLE / ARTÍCULO ORIGINAL
Abstract
The Arapaima gigas (Schinz, 1822) is a species that inhabits the Amazonian rivers that has a great
ecological importance. For its high commercial value and overfishing, the Arapaima has a risk of
extinction. For this reason, it is attractive for fish farming, apart from having a good zoo-technical
performance. One of the most serious problems to its production in cultivation is the parasitic diseases
which intervene in the quantity and quality of fish. The endoparasites such as nematodes feed on
nutrients already processed by the host and can cause intestinal disorder, bringing the fish malnutrition
and a state of anemia. In the present study, the histopathological changes caused in the gut of A. gigas
by the nematode Spirocamallanus inopinatus (Travassos, 1929) were analyzed. The intestines of six
specimens of which three hosts were parasitized by nematodes were histological processed. The
following changes were found: focal areas of necrosis, desquamation, inflammatory infiltrate,
cytolysis and formation of fibrous capsules. This is the first study which reports the tissue lesions in the
intestine of A. gigas caused by the nematodes S. inopinatus.
Keywords: Arapaima gigas - gut - Histology - histopatology - Spirocamallanus inopinatus.
Suggested citation: Gaines, APL, Sarmiento, LEE, Viana, GM, Monteiro, PC & Araújo, CSO. 2012. Tissue changes in the gut of
Arapaima gigas (Schinz, 1822), infected by the nematode Spirocamallanus inopinatus (Travassos, 1929). Neotropical
Helminthology, vol. 6, N°2, pp. 147 - 157.
1 Universidade Nilton Lins, Laboratório de Zoologia aplicada e Fisiopatologia Animal. Av. Professor Nilton Lins, 3259. Parque das Laranjeiras -
CEP: 69058-030 - Telefone: (92)3643-2000 - MANAUS (Amazonas). anpalega@gmail.com, caraujo@niltonlins.br
2 Universidade do Estado do Amazonas, Escola Normal Superior,
Av. Djalma Batista, 2470, Chapada, CEP 69050-010 Manaus/AM
3 IES- Materdei, Av Leonardo Malcher 1167, Centro – Manaus/AM
TISSUE CHANGES IN THE GUT OF ARAPAIMA GIGAS (SCHINZ, 1822), INFECTED
BY THE NEMATODE SPIROCAMALLANUS INOPINATUS (TRAVASSOS, 1929)
ALTERAÇÕES TECIDUAIS EM INTESTINO DE PIRARUCU, ARAPAIMA GIGAS (SCHINZ,
1822) , INFECTADO PELO NEMATODA SPIROCAMALLANUS INOPINATUS
(TRAVASSOS, 1929)
1,3 1,3 1
Angélica Patricia León Gaines , Luis Eduardo Sarmiento Lozano , Gabriela de Morães Viana ,
1 1,2
Patricia Castro Monteiro & Cleusa Suzana Oliveira de Araújo .
INTRODUÇÃO
O Arapaima gigas (Schinz, 1822) é uma espécie
que habita os rios amazônicos, recebendo destaque
não somente pelo seu porte, como também pelo
contexto histórico no papel que tem
desempenhado na pesca e no componente
socioeconômico na região. O pirarucu é um peixe
nativo do Brasil, Colômbia, Peru e República
Cooperativista da Guyana. No Brasil está
distribuído nos rios Araguaia, Tocantins, Solimões
e Amazonas (Migdalski, 1957; Queiroz, 2000;
Imbiriba, 2001; Coutinho et al., 2010).
Apresenta características anatômicas especiais:
boca superior obliqua e grande, prognatismo do
maxilar inferior, cabeça pequena, língua óssea com
pequenos dentes em forma de lixa e dentes cônicos
em ambas as maxilas. O pré-maxilar contém 20
dentes pequenos de forma córnea e o número de
dentes nos maxilares é de 32 e nas mandíbulas 35
(Ochoa et al., 2005). Tem tubo digestório curto,
que é característico de teleósteos carnívoros,
podem medir até 3,0 m de comprimento e pesar
aproximadamente 200 kg nos primeiros anos de
vida (Santos et al., 2006; Wilson & Castro, 2010).
A procura por este peixe é grande tanto a nível
nacional quanto internacional, e em 2009
participou com 0,36% do total da produção
pesqueira dos portos nos principais municípios do
Estado do Amazonas (Wooton,1990; Queiroz,
2000; Imbiriba, 2001; Ruffino et al., 2006;
Gandra, 2007; Brasil-MMA, 2009), fator que
também tem levado à sobrepesca nos estoques
naturais e a risco de extinção da espécie. A pesca
deste peixe passou de 33 toneladas/ano em 2002
para 200 t/ano em 2009 (Santos et al., 2006;
Brasil-MMA,2009). Entre as características
zootécnicas especiais para a sua criação em
cativeiro está a aceitação de mudanças de
alimentação, “ração”, e a capacidade de suportar
taxas elevadas de estocagem. Tem respiração
dupla (aérea e branquial), o que oferece vantagens
em ambientes hipóxicos, comparados com os
peixes de respiração branquial obrigatória,
tornando o pirarucu propicio para a piscicultura,
pois pode ser criado em águas que contem pouco
oxigênio dissolvido. (Lundberg & Chermoff,
1992; Parker, 2002; Ono et al., 2004; Alcántara-
Bocanegra et al., 2006). Estes fatores tem
incentivado a criação do pirarucu em pisciculturas,
levando a geração de emprego e desenvolvimento
na região, no entanto vários fatores como as
doenças parasitarias, intervêm na qualidade e
sucesso na criação desta espécie (Pavanelli et al.,
2002; Garcia et al., 2003; Piazza et al., 2006;
Araújo et al., 2009).
Devido ao hábito alimentar piscívoro o pirarucu
pode ser hospedeiro intermediário de cestóides,
trematódeos, nematóides e acantocéfalos
(Imbiriba, 2001; Gandra, 2002; Pavanelli et al.,
2002; Knudsen et al., 2004; Gomes, 2007). Dentre
Gaines APL et al.
Spirocamallanus inopinatus in the gut of Arapaima gigas
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Resumo
Palavras-chave:Arapaima gigas - Histologia - Spirocamallanus inopinatus - histopatologia - intestino
O Arapaima gigas (Schinz, 1822) é um peixe que habita os rios amazônicos, de suma importância
ecológica, e que por apresentar um elevado valor comercial e sobrepesca, corre risco de extinção.
Além disto, é atrativo para a piscicultura devido ao bom rendimento zootécnico. Um dos entraves para
a produção do pirarucu em cultivo são as doenças parasitarias que intervém na quantidade e qualidade
dos peixes cultivados. Os endoparasitas, como os nematodos, alimentam-se de nutrientes já
processados pelo hospedeiro e podem causar alterações intestinais, além de levar o peixe à subnutrição
e a um estado anemiante. No presente estudo foram avaliadas as alterações histopatológicas causadas
no intestino de A. gigas, pelo nematódeo Spirocamallanus inopinatus (Travassos, 1929). Foram
processados histologicamente os intestinos de seis espécimes hospedeiros, dos quais três estavam
parasitados pelo nematódeo. As alterações encontradas foram: áreas de necroses focais, descamações,
infiltrado inflamatório, citólise e formação de capsulas fibrosas. Este é o primeiro estudo que reporta
as lesões teciduais no intestino de A. gigas na presença do nematódeo S. inopinatus.
modelos de ecosistemas (Al-Hussaini, 1947;
Seixas et al., 2001; Wilson & Castro, 2010).
Nos teleósteos a região posterior do intestino não
tem diferenciação anatômica evidente, uma vez
que as diferenças encontradas nestas regiões são
histológicas, embriológicas e funcionais, podendo
variar de uma espécie para outra. A estrutura
histológica em geral do sistema digestório de
teleósteos consiste em quatro regiões, a partir do
lúmen, denominadas de túnicas: a mucosa,
formada de tecido epitelial especializado,
conjuntivo altamente vascularizado e formação de
glândulas; a submucosa, onde é atuante o sistema
de defesa; a muscular que varia em tamanho de
uma especie para outra, com uma camada circular
interna e outra longitudinal externa e, a serosa,
constituída de tecido conjuntivo delicadamente
frouxo, com abundância de células adiposas e
limitado por epitélio pavimentoso simples
(Hernandes et al., 2009; Wilson & Castro, 2010;
Grosel et al., 2011).
Este trabalho tem como objetivo geral descrever a
histologia e as alterações histológicas do intestino
de pirarucu A. gigas parasitado pelo nematodo S.
inopinatus.
Foram coletados porções de intestino das regiões
(anterior, médio, e posterior) de seis espécimes de
A. gigas, provenientes de pisciculturas próximas à
cidade de Manaus-Amazonas-Brasil, pesando em
média 38.000 g, e com um comprimento médio
de 112 cm. Os procedimentos seguiram as
recomendações, autorização e registro do
material, da SIS -BIO (
foram fixados
em formol tamponado, e submetidos à rotina
histológica no Laboratório de Zoologia aplicada e
Fisiopatologia animal da Universidade Nilton
Lins. Realizou-se a inclusão em parafina; cortes de
Sistema de Autorização e
Informação em Biodiversidade), numero de
registro 2263300 (Instituto Brasileiro do Meio
Ambiente e dos Recursos Naturais Renováveis)
IBAMA. Parte do material coletado nesta pesquisa
encontra-se depositado na coleção de
invertebrados do (Instituto Nacional de Pesquisas
do Amazônia) INPA, número INPA: 057 da
coleção de nematoda. Os tecidos
os endoparasitas mais comuns encontrados no
intestino de peixes neotropicais estão os do gênero
Spirocamallanus.
Estes parasitas constroem cápsulas para se alojar
na parede intestinal do hospedeiro e assim
alimentarem-se do sangue, o que provocam, na
grande maioria dos casos, uma reação inflamatória
localizada no local de fixação. Podem causar
anemia, subnutrição e, em peixes pequenos
obstrução intestinal, além de afetar as taxas de
crescimento e levar a morte do hospedeiro. Sendo
que os nemátodos mais patogenicos são aqueles
que se fixam à parede intestinal e introduzem a
cabeça ou estruturas bucais nos tecidos do
hospedeiro (Thatcher, 2006).
O Spirocamallanus inopinatus (Travassos, 1929)
apresenta patogenicidade elevada, dependendo da
quantidade de parasitas e da forma como realiza a
absorção de nutrientes. Produzem supressão do
sistema imunológico, sendo este o fator
responsável que pode levar a morte dos
hospedeiros (Takashima e Hibiya, 1995; Garcia et
al., 2009; Araújo et al., 2009). Tem estruturas
semelhantes a dentes no fundo da cápsula bucal,
com quatro proeminências similares a dentes
retráteis na abertura bucal e presença de papilas
peri bucais, o que tornam estes parasitas mais
agressivos (Moreira et al., 1994).
Os estudos de prevalência do S. inopinatus em
peixes neotropicais apontam um aumento
considerável deste parasita nos peixes coletados
tanto em ambientes naturais como nos cultivados.
O local mais comum de fixação no hospedeiro é a
regiao anterior do intestino, mas também já fora
encontrado nos cecos piloricos (Andrade e Malta,
2006; Saraiva et al., 2006; Gomes, 2007; Araújo
et al., 2009; Gomiero et al., 2009).
Os estudos morfológicos servem para
compreender a morfofisiologia e a biologia da
espécie estudada, visando ajudar na conservação e
criação desta. O tamanho do intestino, por
exemplo, indica o tipo de alimentação de cada
espécie estudada, sendo de comprimento maior
para herbívoros, seguido pelos omnívoros e por
último, os mais curtos, dos carnívoros,
provavelmente porque a maioria da digestão nos
carnívoros é realizada no estômago. Estes dados
são muito importantes para o desenvolvimento de
Neotrop. Helminthol., 6(2), 2012
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MATERIAL E MÉTODOS
150
Gaines APL et al.
Spirocamallanus inopinatus in the gut of Arapaima gigas
epiteliais cilíndricas simples com micro
vilosidades e abundantes células caliciformes,
tecido conjuntivo, com grande numero de tecido
linfocitário e a muscular da mucosa é delgada
(Figs. 1-3). Na submucosa (SB) o tecido
conjuntivo é altamente vascularizado com
abundantes fibras colágenas (Fig. 2). O tecido
muscular contém dois tipos de músculo liso, o
músculo circular interno de maior tamanho que o
músculo longitudinal externo, com uma grande
presença de plexos de Meissner e Auerbach
(Fig.1). Não foi verificado variação destas
estruturas entre as regiões anteiror, média e
posterior.
5 a 7 micras e coloracão de H&E, seguindo os
protocolos de Luna (1968) com modificações de
Eiras et al. (2006) e Mumford et al. (2007).
O intestino desta espécie é curto, constituído por
quatro regiões: mucosa, submucosa, muscular lisa,
contendo um músculo liso circular interno de
maior tamanho, e um músculo liso longitudinal
externo de menor grossura, e por ultimo a serosa
(Fig. 1). A região anterior tem menor quantidade de
pregas. A mucosa (M) esta constituída por células
RESULTADOS
Figura 1. Corte transversal da região anterior do intestino não parasitado de A. gigas. (M) mucosa, (SB)
Submucosa, (ML) Músculo Liso, (PA) Plexos de Auerbach, (MM) Muscular da Mucosa, (CC) Células Caliciformes,
(PM) Plexo de Meissner. (H&E; 100x).
151
Neotrop. Helminthol., 6(2), 2012
Figura 2. Corte transversal da região média do intestino não parasitado de A. gigas. (M) mucosa, (SB) Submucosa,
(ML) Músculo Liso, (PA) Plexos de Auerbach, ( (MM) Muscular da Mucosa, (CC) Células Caliciformes, (PM)
Plexo de Meissner.. (H&E; 100x)
Gaines APL et al.
Spirocamallanus inopinatus in the gut of Arapaima gigas
Figura 3. Corte transversal da região anterior do intestino não parasitado de A. gigas. (M) mucosa , (CC) Células
Caliciformes, (ML) Muscular da Mucosa. (H&E; 600x).
Dos espécimes analisados, três estavam infestados com o Nematódeo S. inopinatus. As alterações
histopatológicas encontradas foram: áreas de necroses focais, descamações, infiltrado inflamatório,
hemorragia e citolises (Figs. 4 - 6), e formação de capsulas.
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Neotrop. Helminthol., 6(2), 2012
Figura 4. Corte transversal da região anterior do intestino parasitado de A. gigas. (D) descamações, (NF) areas de
necroses focais, (H) hemorragia, (II) infiltrado inflamatório. (H&E. 400x).
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Gaines APL et al.
Spirocamallanus inopinatus in the gut of Arapaima gigas
Figura 5. Corte transversal da região posterior do
intestino parasitado de A. gigas. (D) descamações.
(H&E. 400x).
Figura 5. Corte transversal da região posterior do
intestino parasitado de A. gigas. (D) descamações.
(H&E. 400x).
Figura 6. Corte transversal da região média do intestino
parasitado de A. gigas. (A) cariólise, (B) citolise.
(H&E. 400x).
A Citolise, B Região com Cariólise.
DISCUSSÃO
O intestino do pirarucú é relativamente curto,
característico de teleósteos carnívoros, e similar a
outros vertebrados, constituído por quatro regiões:
mucosa, submucosa, muscular lisa, contendo uma
camada de músculo liso circular interno e músculo
liso longitudinal externo, e serosa, conforme já
descritos por Al-Hussaini (1947), Wilson & Castro
(2010) e Karachle & Stergio (2010) para outras
espécies de peixes. A camada de músculo liso está
distribuída de acordo com os estudos realizados
por Olaya et al. (2007), Muñoz et al. (2006);
Wilson & Castro (2010), Karachle & Stergio
(2010) e Grosel et al. (2011), que descreveram,
no caso dos espécimes carnívoros a camada
circular interna, como sendo maior em tamanho
devido ao peristaltismo e movimento do bolo
alimentar de consistência dura. A região anterior
tem menor numero de plegamentos característico
também de espécimes carnívoros, com grande
numero de GALT, sigla em inglês que significa
sistema linfocitário associado ao intestino,
também descrito nos trabalhos realizados por
Rombout et al. (2010). A presença de células
caliciformes é homogênea nas espécies carnívoras
de acordo com o escrito nos trabalhos realizados
por Olaya et al. (2007), Hernandes et al. (2009) e
Grosel et al. (2011), sendo muito importantes para
lubrificar o bolo alimentar.
As formações de cápsulas são características dos
nematódeos para garantir a sobrevivência dentro
do hospedeiro. O tamanho das áreas de necroses
focais, descamações e citolises dependem do tipo
de fixação do parasita, alterações também
relatadas nos estudos de Thatcher (2006), Campos
et al. (2009) e Menezes et al. (2011).
Concluímos que a histologia do trato digestório do
pirarucu é semelhante às descritas para outras
espécies de peixes carnívoros e que a presença do
S. inopinatus provoca alterações degenerativas na
mucosa da parede intestinal do hospedeiro
conforme foi demonstrado no estudo histológico
realizado.
Esta espécie encontra-se em via de extinção por
este motivo tem pesca restrita. São poucos
piscicultores na região que criam esta em cativeiro
154
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Brazilian Journal of Biology, vol. 69,
pp.175-183. The
Neotrop. Helminthol., 6(2), 2012
(Brasil-MMA, 2009). Por estes motivos é difícil
conseguir alguns espécimes em diferentes
períodos do ano, fazendo que peixe tenha um
valor comercial muito elevado, dificultando, e
até desestimulando a realização de diversas
pesquisas. Qualquer trabalho que seja realizado é
importante já que ajudara a melhorar a qualidade
da vida e a manutenção da mesma.
Os autores agradecem ao CNPQ, CAPES,
Universidade Nilton Lins, Instituto de Ensino
Superior Materdei.
AGRADECIMENTOS
155
Gaines APL et al.
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*Author for correspondence / Autor para
correspondencia:
Angélica Patricia León Gaines
Universidade Nilton Lins, Laboratório de Zoologia
aplicada e Fisiopatologia Animal. Av. Professor
Nilton Lins, 3259. Parque das Laranjeiras - CEP:
69058-030 - Telefone: (92)3643-2000 – Manaus
(Amazonas), Brasil.
E-mail/correo electrónico:
anpalega@gmail.com, caraujo@niltonlins.br
IES- Materdei, Av Leonardo Malcher 1167, Centro
- Manaus/AM
Received March 12, 2012.
Accepted May 23, 2012.
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